黑巧克力摄入量对优秀足球运动员氧化还原状态和肌肉损伤标志物的积极调节：一项随机对照研究

摘要

高强度的体育锻炼可能会增加优秀足球运动员的氧化应激和肌肉损伤。本研究的目的是探讨可可多酚对优秀足球运动员高强度体育锻炼引起的氧化应激和肌肉损伤的影响。研究人员对24名优秀足球运动员和15名对照组运动员的氧化剂/抗氧化剂状态和肌肉损伤标志物进行了评估。此外，24名优秀足球运动员被随机分配到黑巧克力(>85%可可)摄入量( )或对照组( )随机对照试验30天。氧化应激、抗氧化状态和肌肉损伤在基线和巧克力摄入30天后进行评估。与对照组相比，优秀足球运动员表现出较低的抗氧化能力和较高的氧化应激，同时肌肉损伤标志物也增加。经过30天的黑巧克力摄入，发现一个增加抗氧化能力的精英运动员假设黑巧克力。此外，肌肉损伤标记物（CK和LDH， )被观测到。在对照组中，用增加Snox2所-DP，H的外没有观察到变化_2个O型_2个，和肌红蛋白。一个简单的线性回归分析表明，sNox2-dp与肌肉损伤生物标记物释放的显著增加有关( )。一个在体外研究还证实，多酚提取物显著降低小鼠成肌细胞株C2C12衍生的氧化应激。这些结果表明，黑巧克力富含多酚的营养补充对优秀足球运动员的氧化还原状态和运动性肌肉损伤的生物标志物有积极的调节作用。本试验注册于NCT03288623。

1.介绍

强化体育锻炼可以增加氧化应激和优秀运动员造成肌肉损伤[1个]. 这对职业足球运动员来说是一个重大问题，他们代表着超过三分之一的失时伤，并且造成了欧洲高水平职业足球俱乐部中超过四分之一的因伤缺勤[2个]. 因此，肌肉损伤的总体负担是球员无法参加职业足球俱乐部的训练和正式比赛的主要原因[三]. 因此，在一个常规赛或一个特定的比赛中受伤会对球队的表现以及俱乐部的经济产生相当大的影响。今后，预防和减少职业足球运动中的肌肉损伤应是重中之重。

活性氧（ROS）的产生是正常人体生物学的基本生理过程。然而，当活性氧的产生和内源性抗氧化能力失衡时，会发生一种不适应的生物反应，导致氧化应激和炎症[4个,5个]。在肌肉细胞中，有氧能量产生大量活性氧，在体育锻炼中可增加10至20倍[6个]。值得注意的是，以前的证据表明，高ROS水平能够诱发肌肉损伤[1个,7个,八]，身体素质随之下降[9个]。几种机制有助于骨骼肌产生ROS的响应剧烈运动。其中，ROS的NADPH氧化酶衍生的形成会导致在肌肉，这可能导致收缩肌肉功能障碍的改变的氧化还原状态，加速肌肉疲劳，较长的恢复时间，和降低的运动性能[10]。

许多研究已经证实了多酚的潜在抗氧化作用，多酚是一组存在于食品和饮料中的天然化合物[11]。Banerjee等。强调指出，抗氧化剂补充一个能够从疲劳恢复加速，并防止运动的组织损伤〔12]。此外，补充其他抗氧化营养素，如维生素C和维生素E，已经能够防止运动引起的氧化损伤，但不能防止超级马拉松运动员的炎症[13]。最后，以前的研究表明，通过辅酶Q10给药，剑道运动员运动引起的肌肉损伤减少，表达toll样受体4的单核细胞下调[14,15]。总的来说，这些数据表明，服用抗氧化营养素可能是一种有益的干预，以减少耐力运动员的肌肉损伤率。可可可能适合这个用途，因为它是一种富含多酚的营养物质，具有抗氧化作用[16]. 最近的一项研究表明，急性摄入可可黄酮可以减轻运动引起的氧化应激和肌肉损伤[17]。然而，很少有研究探讨运动训练中慢性可可类黄酮摄入的影响。

因此，本研究旨在探讨慢性黑巧克力补充剂对优秀足球运动员训练运动中肌肉损伤及氧化应激的影响。

2.材料和方法

The study was performed on 24 young (17.2 ± 0.7 years) elite male football players during the first month of the regular season and 15 physically active male subjects who did not practice football but practice aerobic sports such as running, swimming, or gymnastics (engaging in at least 3-day·week^-1个中到高强度体力活动，代谢当量为3.0 ~ 6.0 METs和/或>6.0 METs)(24.8±3.5年)(见表)1个). 球员们之前至少接受过10年的足球训练，是意大利甲级联赛罗马青年队（17-19岁）的成员。他们每周进行6次120分钟的训练（包括15分钟的热身、30分钟的技战术技能、30分钟达到最大心率75%的有氧训练、30分钟的力量训练和15分钟的冷却），每周进行90分钟的比赛。青年队的训练计划与第一支A.S.罗马队（意甲联赛）相同。在研究期间，青年队的两名球员也首次随一队进入意甲联赛，并定期与一队比赛。

所有参与者和教练都被解释了研究的目的、风险和好处;他们在季前赛筛选期间熟悉了研究方案;他们给出了书面知情同意书。机构审查委员会批准了这项研究(C.E. 4662)，并在ClinicalTrials.gov上注册了随机对照试验(标识符:NCT03288623)。

精英男运动员的志愿者，年龄在18岁至35岁之间，被列入研究。如果它们从患有过敏可可或内或者巧克力棒的任何成分所含的受试者被排除在外;they have a low platelet count (<170 × 10⁰⁹/ L);他们正在服用阿司匹林或含有阿司匹林的药物、其他抗炎药物，或任何已知可改变血小板功能或血液稳定系统的药物或草药(至少不需要一个月的洗脱期);在过去4周内，他们服用鱼油或月见草油，或脂溶性维生素补充剂;他们有不适合采血和/或插管的静脉;他们的体重指数低于18或高于35公斤/米^2个;他们服用任何已知会影响脂质和/或葡萄糖代谢的药物;他们患有酒精或任何其他药物滥用或饮食失调;他们有任何已知的糖尿病、高血压、肾脏、肝脏和血液疾病、胃肠疾病、内分泌疾病、冠心病、感染或癌症的临床症状。

2.1条。研究设计

在第一阶段，我们进行了一项横断面研究，以比较氧化应激，通过血中可溶性Nox2（sNox2-dp），H_2个O型_2个生产，H_2个O型_2个分解活动(HBA)是一种评估血清抗氧化能力的方法，也是肌肉损伤的标志物，如肌酸激酶(CK)、乳酸脱氢酶(LDH)和肌红蛋白在24名受过良好训练的年轻男性优秀足球运动员和15名性别匹配的业余对照中的应用。在第二阶段,我们进行了一个随机对照试验在精英足球运动员调查每日补充的效果与正常饮食和40克黑巧克力(20 g每12 h)与正常饮食,30天,在氧化应激和肌肉损伤的标记。

优秀足球运动员被随机分配到一个治疗序列，正常饮食加上40 g/天的商用黑巧克力片（可可固体>85%，可可质量，减脂可可，可可脂，糖和香草）或正常饮食30天。本研究所用黑巧克力中总多酚的含量为799 μg GAE/ml。

分别在基线和最后一次摄入巧克力后30天，对CK、LDH、肌红蛋白、总多酚和氧化应激生物标志物的血液水平进行了评估。在试验期间，参与者被要求遵循根据人体测量学和临床特征以及来自巧克力摄入量调整的饮食;此外，多酚含量高的食物(蓝莓、甜樱桃、草莓、黑莓、红莓、栗子、红茶、绿茶、纯苹果汁、榛子、红酒和石榴汁)和/或额外的巧克力也限制了参与者的进食。

在禁食8小时（基线）和最后一次摄入巧克力后30天的早晨（08 ： 00至09 ： 00小时）采集血样。

2.2。随机和盲

未参与研究的个体将代码分配给研究治疗，将参与者随机分配到正常饮食加黑巧克力或正常饮食的治疗序列中，并将密钥保存在密封的信封中。随机化是通过基于随机数字序列的程序进行的。作者和实验室技术人员不知道治疗分配。

2.3条。样本量、随机性和盲法

样本大小计算采用G^∗功率(18基于初步数据，通过一个双尾单样本学生 -使用Welch校正进行检验:1,69 (d)为sNox2-dp的效果大小，0.05 (a)为I类错误概率，0.90为power 1-b。因此，至少有22名优秀足球运动员(每队11名运动员，分配) )需要随机分配到黑巧克力实施或正常饮食。

2.4条。巧克力中酚类物质的提取及总多酚含量评价

称取1克巧克力，用1毫升正己烷除去脂肪。从脱脂球团中提取多酚，总体积为3 ml(1×3 ml)， 80% (五/五)丙酮在80℃下的水。这种丙酮水溶液含有大部分多酚，用于多酚分析和在体外学习。

用改良的Folin-Ciocalteu比色法测定了巧克力中酚类成分的总多酚含量[19]根据Serafini等人的研究，采用Folin-Ciocalteu法测定血浆样本中的含量。[20]. 结果表示为μg没食子酸当量(GAE)/ml。

2.5。巧克力中儿茶素和表儿茶素的提取和定量

儿茶素和表儿茶素的提取和定量根据Gottumukkala et al. [21]. 简单地说，用甲醇在热水中提取约10 g巧克力样品，并将所有甲醇组分组合、过滤和蒸发。在100-600浓度范围内用甲醇制备儿茶素和表儿茶素原液μg/ml。使用高效液相色谱系统（安捷伦1200无限系列高效液相色谱系统，美国圣克拉拉）进行高效液相色谱分析。柱温保持在30°C，高效液相色谱流动相为：溶液A，0.1 ml正磷酸溶于900 ml高效液相水；溶液B，乙腈。流动相采用梯度洗脱：0.01分钟时，11%B；30分钟时，25%B；35-39分钟时，100%B；40-50分钟时，11%B。流动相流速为1.0 ml/min，进样量为10μl、 在280 nm处检测并分析洗脱液。

2.6。血浆中儿茶素的提取和定量

采用Spadafranca等人描述的方法提取血浆样本。[22]。简单地说,20μl维生素C-EDTA（200 mg维生素C和1 mg EDTA，加入1 ml 0.4 mol/l NaH中_2个阿宝_4个)和20 μl型葡萄糖醛酸酶/硫酸酯酶II型(Sigma, St. Louis, MO)加入到200μ升血浆，并在37℃温育45分钟。黄酮通过加入500提取 μl乙腈，将混合物在10000 g下在室温下离心5分钟。离心后，取上清液，在氮气下干燥，并在液相色谱流动相中重组。离心后，50 μ将l上清液注射到HPLC柱中进行分离、检测和分析。

采用高效液相色谱系统(Agilent 1200 Infinity Series HPLC system, Santa Clara, USA)进行分析。分离以1.5 ml/min的流速进行，等容流动相为85% Na_2个阿宝_4个10 mol/l, pH 3，和15%的乙腈。色谱图在279 nm处记录，血浆表儿茶素鉴定是通过与商业上可获得的正宗(-)表儿茶素(Sigma, St. Louis, MO)的保留时间进行比较，与血浆样品相同。

2.7条。血清中%HBA的测定

血清过氧化氢(H_2个O型_2个)用HBA分析试剂盒（Aurogene，代码HPSA-50）测定HBA的分解活性。根据以下公式计算了HBA的% 其中Ac是H的吸光度_2个O型_2个1.4 mg/ml为血清样本存在时的吸光度。

2.8。血清Nox2激活

根据Pignatelli等人的研究，采用ELISA法将血清Nox2测定为可溶性Nox2衍生肽(sNox2dp)。[23]。

2.9。小时_2个O型_2个生产

过氧化氢(H_2个O型_2个)通过比色检测试剂盒（Arbor分析）进行评估，并表达为μmol / l。分析内和分析间的变异系数分别为2.1%和3.7%。

2.10条。肌肉损伤标志物

血清肌酸激酶（CK）、乳酸脱氢酶（LDH）和肌红蛋白水平用商业ELISA试剂盒（抗体，德国；EIAab，中国；DRG仪器股份有限公司，德国）进行分析；内部和内部评估系数<10%。

2.11。体外研究

2.11.1。细胞培养和试剂

小鼠成肌细胞株C2C12在DMEM/20%热灭活胎牛血清（FBS）、2 mM谷氨酰胺和1%抗生素（Gibco）中培养，以扩大和维持未分化状态。当培养液达到80%汇合时，用DMEM/0.2%FBS代替扩张培养基诱导肌源性分化。然后用H刺激细胞_2个O型_2个(5毫米，Solarbio，北京，中国)单独或与可可衍生的多酚(50,100，和150μg/ml）30分钟。采集条件培养基并测试其可溶性Nox2和H的定量_2个O型_2个如前所述。

2.12条。统计方法

连续变量报告为 偏差，除非另有说明。分类变量之间的差异使用测试。交叉研究数据通过对受试者因素（治疗顺序）和两个受试者内因素（治疗前和治疗后）之间的一个因素和两个因素（治疗1对2；治疗前和治疗后）进行裂区方差分析，以评估治疗和周期效应。考虑了完整的模型，以便评估所有主要影响和相互作用。成对比较通过 -测试为成对数据。用斯皮尔曼线性回归检验进行二元分析。使用前向选择，进行多重线性回归分析。 被认为具有统计学意义。所有分析均采用SPSS V.18.0进行(阿蒙克，美国)。

3.结果

3.1。横断面研究

表中列出了优秀足球运动员和对照组的临床特征1个. 对照组WBC、BMI和HBA均高于优秀足球运动员。相反，LDH、CK、肌红蛋白sNox2 dp和H_2个O型_2个与对照组相比，优秀运动项目的得分更高（表1个)。简单线性回归分析显示，sNox2-dp与CK ( ; ),乳酸脱氢酶( ; ),和肌红蛋白( ; )(数据1（甲）-1（c）)。

3.2。随机对照试验

黑巧克力中的总多酚、儿茶素和表儿茶素含量见表2个。

在基线检查时，分配给黑巧克力和不摄入黑巧克力的优秀运动员组的临床特征和生化参数之间没有显著差异（表三,数据2个和三)。四名运动员退出研究，转到另一个队。

在30天的训练后，对照组的sNox2-dp和H水平升高_2个O型_2个compared to baseline (from 18.9 ± 7.0 pg/ml to 34.6 ± 7.5 pg/ml, ,从38.7±10.2μM到48.9±4.3μ米， ,分别地）（图2(一个)和2 (b))。相反，HBA和血浆总多酚含量没有变化(从37.78±27.8%到43.7±16.3%， ,从152.6英寸到35.3英寸μg GAE/ml至144.7   48.06 μg GAE/ml， ,分别地）（图2 (c)和2 (d)). 配对比较表明，sNox2-dp水平和H_2个O型_2个与基线相比(从19.5±6.7 pg/ml到23.55±5.6 pg/ml， ,从37.7英寸到6.7英寸μM至32.6 ± 4.5 μ米， ,分别地）（图2(一个)和2 (b))。相反，治疗后HBA和血浆总多酚增加(从34.9±29.8%增加到66.0±7.3%， ,151.9±44.2μg GAE/ml to 187.1 ± 7.1 μg GAE/ml， ,分别地）（图2 (c)和2 (d))。

对于sNox2-dp，两种处理(无黑巧克力vs黑巧克力)有显著差异(34.6±7.5 pg/ml vs 23.55±5.6 pg/ml， )（图2(一个)，小时_2个O型_2个产量(48.9±4.3)μ米对32.6   4.5 μ米， )（图2 (b)， HBA(43.7±16.3% vs 66.0±7.3%， )（图2 (c))总多酚（144.7    48.1 ）μg GAE/ml与187.1   7.16 μg GAE/ml， )（图2 (d))。

血清肌酶对照组肌红蛋白水平升高（从97.4   40.8 ng/ml增至168.0  20.2 ng/ml， ),和there was no change in CK and LDH levels (from 363.0 ± 69.1 U/l to 341.1 ± 63.67 U/l, ,以及384.7 59.6 U/l至367.5 52.9 U/l， ,分别地）（图3(一个)-3（c）). 相反，我们观察到CK显著下降（从337.4   36.5 U/l降至283.9  41.0 U/l， )和LDH(从381.6±44.3 U / l 273.4±55.5 U / l, )(数据3（b）和3（c）)，然后进行黑巧克力治疗。肌红蛋白水平下降，但无统计学意义(从105.8±41.9 ng/ml降至81.4±25.7 ng/ml， )（图3(一个))。A significant difference between the two treatments (no dark chocolate vs dark chocolate) was found regarding myoglobin (168.0 ± 20.3 ng/ml vs 81.4 ± 25.7 ng/ml, )（图3(一个))， CK(341.1±63.67 U/l vs 283.9±41.1 U/l， )（图3（b）)， LDH(367.5±53.0 U/l vs 273.4±55.5 U/l， )（图3（c）)。

为了评估实验方案的遵守情况，我们分析了表儿茶素的水平，表儿茶素是黑巧克力的主要成分。结果显示，黑巧克力组的表儿茶素含量显著高于对照组(189.8±54.0 ng/ml vs <10 ng/ml)， )。

然后使用广义估计方程（GLM）和效应点估计、95%置信区间和相应的报告值。巧克力在施加重复测量在以下几个变量显著有益效果：Snox2所-DP（的点估计 (95% -18.8;-4.4]pg / ml, ),小时_2个O型_2个（点估计 (95% -23.3;-7.2)μ米， ),HBA（点估计 [95%3.8；46.5]， ),总多酚(点估计 [95%7.6；78.6]μg GAE/ml， ),CK（点估计 [95%-52.8；-10.3]升， ),LDH（的点估计 [95%-153.8；-28.1]升， ),肌红蛋白(点估计值) [95%-126.7；-63.2]升， )。

基线血液参数与FKT不可用天数及肌肉和关节病变的发生无显著相关性(均无统计学意义) ),除了基线肌红蛋白水平显著降低外，在术后需要更多FKT的受试者中肌红蛋白水平较低ards (spearman , )。

巧克力摄入量对不可用天数、FKT天数、肌肉和关节损伤的发生没有显著影响（均 )。因此，血液参数的变化与不可用天数、FKT、肌肉和关节损伤的发生（所有 )。

3.3。体外研究

为了证实可可提取的多酚对肌肉氧化还原状态的临床效果，我们进行了浓度为50-150的多酚提取物的体外研究μ(g/ml)与精英足球运动员摄入黑巧克力后血清中的含量相当。小鼠成肌细胞c2c12源性条件培养基经H_2个O型_2个显示了Nox2激活水平和H水平的增强_2个O型_2个生产（数字4（甲）和4（b）)。多酚提取物显著降低了Nox2的活化和H_2个O型_2个生产（数字4（甲）和4（b）)。

4.讨论

This study showed that (1) oxidative stress and markers of muscle damage are significantly increased in elite football players compared to controls and (2) chronic intake of dark chocolate is able to reduce oxidative stress and muscle damage biomarkers during elite football players’ training session.

本研究的新发现是，在高强度的体育锻炼中，通过摄入黑巧克力，可以改善足球运动员30天后的氧化应激和肌肉损伤酶。黑巧克力的效果支持了多酚含量，尤其是表儿茶素，可能导致这种效果的假设。相应地，在随机抽取的黑巧克力摄入组中，总多酚含量和表儿茶素血浆水平都有所增加。

我们研究的科学背景是基于这样一个证据：密集的体育锻炼意味着一系列多方面的生物活动，挑战着身体的生理平衡。运动与氧化应激的关系极其复杂，主要取决于运动的方式、频率、强度和持续时间。一方面，一些实验和流行病学证据强调了体育锻炼在降低氧化应激，特别是与衰老相关的氧化应激，以及预防和积极调节心血管相关危险因素方面的关键作用[24,25]。提示PE引起的氧化应激的减轻可能与一氧化氮功能的改善有关。最近也有研究表明，有规律的锻炼能够激活eNOS和亚硝酸盐的生成，并能降低自发性高血压大鼠的氧化应激[26]. 此外，PE对缺血大鼠有心肌保护作用，高强度间歇训练可提高NO代谢水平，减少心肌梗死[27]. 与此相反，其他的研究表明运动会增加ROS的产生，特别是高强度的，但不是中等强度的，体育运动会导致氧化还原失衡压倒抗氧化防御能力，导致多种类型的损伤[12,28–三十]。这些新出现的数据具有不可忽视的理论和应用意义。

根据此前提下，专业的培训计划，包括精英足球运动员可以间接和诱发生理氧化应激运动员和显著影响生物抗氧化剂模式。因此，在我们的横断面研究，我们发现在NOX2激活和H增加_2个O型_2个与对照组相比，高水平足球运动员体内的HBA含量降低，表明其抗氧化性能降低。此外，同时，我们观察到肌肉损伤标记物如CK、LDH和肌红蛋白的增加。

这些方面是一个严重的问题，因为最近的一项研究表明，在意大利意甲联赛中，氧化应激标志物的水平与优秀足球运动员的肌肉损伤标志物直接相关[1个]。

因此，包括抗氧化剂补充在内的饮食方案现在被认为是重要的干预措施，能够通过增加抗氧化成分和调节氧化剂与抗氧化物质之间的平衡来抵消自由基的有害影响[31]。在动物和健康受试者和在伴随着氧化应激水平提高[其他慢性疾病中观察到这些有益效果31–33]. 通过口服抗氧化剂补充来支持内源性防御可能是预防或减轻强化体育锻炼期间氧化应激的一个合适的无创工具。富含抗氧化剂的营养素对氧化应激的保护作用部分归因于多酚含量高（一类化学物质，其化学结构中含有酚单元）。总的来说，所有黄酮类化合物最好的生物学特性是它们作为抗氧化剂的能力，通过清除活性氧来抑制活性氧的积累，或通过抑制活性氧产生所涉及的酶，或通过增强天然的抗氧化防御能力[34,35]. 特别是，最近的一项研究表明，4周内每天补充富含黄酮醇的可可可以改善氧化应激生物标志物，这表现在总谷胱甘肽水平的增加和尿中异丙斯坦排泄量的减少[三十]。

我们计划将这些证据作为制定新策略的基准，用于制定优秀运动员训练计划。在这项介入研究中，我们首次证明了黑巧克力中富含的多酚营养物质可以降低运动诱导的氧化应激和优秀足球运动员的肌肉损伤生物标志物。

可可多酚对骨骼肌细胞的抗氧化作用也得到证实在体外。我们的实验使用的多酚提取物浓度与运动员摄入黑巧克力后的血液循环浓度相当接近。值得注意的是，低剂量的多酚能够完全抵消诱导氧化应激的影响，恢复经处理的小鼠成肌细胞的生理氧化还原状态。

综上所述，本研究首次提出了可可基多酚营养素补充与高强度训练对优秀运动员抗氧化状态的影响之间的直接关系。根据我们的研究结果，开发和改进训练技术，同时注重新的营养策略，可能有助于减少优秀足球运动员的肌肉损伤。

数据可用性

用于支持本研究结果的数据可根据要求从相应的作者处获得。

伦理批准

机构审查委员会批准了这项研究(C.E. 4662)，并在ClinicalTrials.gov上注册了随机对照试验(标识符:NCT03288623)。

的利益冲突

作者声明他们没有利益冲突。

作者的贡献

Giacomo Frati、Roberto Carnevale、Elena Cavarretta和Mariangela Peruzzi对这项工作有相同的贡献。

致谢

这项工作部分得到了斯图亚特别墅体育诊所、国际足联卓越医疗中心和罗马萨皮恩扎大学（拨款编号2016/43780）向埃琳娜·卡瓦雷塔提供的无限制拨款的支持。作者感谢医学博士Vincenzo Costa博士对运动员后续治疗的宝贵帮助。

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