间充质干细胞和心血管疾病：卧铺路线图

摘要

近年来，干细胞研究中令人难以置信的提升，有点燃患者和医生的期望。由于它们的可用性，易于操纵和治疗潜力，间充质祖细胞成为最具吸引力的疾病，从软骨缺陷到心脏病疾病，成为最具吸引力的选择之一。此外，它们的免疫调节能力已经开辟了它们的同种异性使用，从而扩大了其应用的可能性。在这篇综述中，我们将专注于他们在心肌梗死的治疗中使用，看起来他们的特征，体外和在活的有机体内作用机制以及临床试验。

1.介绍

虽然传统上被视为与工业化世界特别有关的健康问题，但现在心血管疾病现在是全世界第一次死亡原因[1，心肌梗死(MI)导致12.8%的死亡。除了与经济和社会发展相关的生活方式的改变，一个主要原因是MI是一种不断发展的疾病。缺血事件后，缺氧条件迅速导致大量细胞死亡，不仅涉及心肌细胞(CMs)，也涉及血管细胞。尽管有机体试图发挥一种代偿活动(在[2]）在疾病的第一个阶段，甚至可以设法部分恢复功能，所产生的疤痕从未重新灌注，无情地引发患者对心力衰竭的设置。因此，虽然不可常规认为，心脏病是一种退行性情感，其缺乏足够的收缩和血管细胞导致失代偿的神经异常微环境[3.，这会进一步损害器官功能和细胞存活。

虽然干细胞的存在是近半个半个世纪的众所周知的事实[4.]，它在过去的15年里，该领域经历了重大推动。它们的分化能力使干细胞未出现治疗退行性疾病的候选者，以在疾病过程中丢失的细胞代替。因此，心脏病和MI一直是激烈研究的对象[5.］．在研究的细胞类型中，间充质干细胞(MSCs)是心肌梗死成功的有力候选者。在接下来的几页中，我们将讨论它们的能力以及这些细胞被使用的前期和临床研究。

2.起源，类型和特征

Friedenstein及其同事的研究被认为是MSC上的第一份报告之一[4.］．在这些研究中，研究人员检测了骨髓基质细胞群的克隆潜能，该基质细胞被描述为集落形成单位成纤维细胞。骨髓间充质干细胞确实是最著名的祖细胞来源之一，MSC就是其中之一[6.］．虽然这一点还不完全清楚，但骨髓间充质干细胞被认为是骨髓内其他细胞的支持者和培养者[7.-9.]，可能在靠近血管的位置[10.］．然而，人口相对较小（人BM中有核细胞0.01％-0.0001％[11.]），所以通过塑料粘附可以容易地纯化MSC，并在BM提取后膨胀。类似地，但添加简单的机械和酶加工，可以从脂肪贮库中分离混合细胞群（称为基质血管分数，SVF），之后体外脂肪源性干细胞(ADSCs) [12.］．脂肪组织被认为是更丰富的祖细胞来源，其数量是基底细胞的100到500倍[13.］．然而，尽管在表型、分化或生长动力学方面有相似之处，但在功能、基因组和蛋白质组水平上仍存在某些差异[9.那14.]，表明BM-MSC的程度高于软骨生成和成骨谱系而不是ADSC [15.］．

脂肪组织和骨髓基质是研究最广泛的间充质祖细胞来源，因为它们易于获取，且祖细胞相对丰富，且缺乏伦理考虑。尽管如此，MSCs已经在很多地方被广泛发现，如脐带血[16.、牙髓[17.，经血[18.]或心脏[19.)等(已于[20.]）。这种各种各样的起源，方法和首字母缩略词促使2005年国际细胞疗法协会标准化，该协会设定了MSC定义的最低要求（表1)．首先，在标准培养条件下，MSC必须是塑料粘附的。其次，MSC必须表达CD105、CD73和CD90，而缺乏CD45、CD34、CD14或CD11b、CD79a或CD19和HLA-DR表面分子的表达。第三，MSC必须向成骨细胞、脂肪细胞和成软骨细胞分化体外［21.］．尽管如此，仍有一些报道不符合这些标准，MSC常被用于“骨髓基质细胞”、“间充质基质细胞”或“骨髓干细胞”。因此，发表了一份澄清，其中MSC被定义为“多功能间充质间质细胞”[22.]，在要求的特性上增加支持性属性[23.］．

多能间充质基质细胞（MSE）性质

（i）塑料坚持

(ii)细胞表面抗原表达谱

CD73⁺, CD90⁺，CD105⁺，HLA-DR^-，CD11b.^-，CD14^-那

CD19^-，CD34^-、CD45^-, CD79α^-

（iii）多因素

成软骨细胞、脂肪细胞、成骨细胞

3.msc对心脏再生有什么作用?

当考虑到心脏组织再生的目标时，所期望的目标必须包含三个目标:(i)产生替代心肌块，(ii)形成维持心肌块的功能性血管网络，(iii)使受损的心室恢复到其适当的几何形状。从理论上讲，细胞治疗可以通过两种方式影响这些过程:一是将移植的细胞直接分化为所需的谱系，二是产生具有治疗潜力的分子(见图)1)．

图1

受伤心肌的主要MSC动作。移植到缺血性心肌上的间充质祖细胞能够分泌过多的治疗分子（旁静脉活性），甚至均衡朝向（心动）血管谱系，促进受损组织的愈合，避免其过渡到疤痕的肌肉，并再生心脏组织主要处于血管水平。缩写：IGF-1：胰岛素样生长因子-1;SDF-1：基质衍生因子-1;VEGF：血管内皮生长因子;HGF：肝细胞生长因子;MMP：基质金属蛋白酶;LV：左心室。

BM-MSC已经展示了他们的实力体外产生内皮细胞的能力[24.那25.]及平滑肌细胞[24.］．心肌细胞分化被证明更有问题，因为要么去甲基化剂已被使用[26.，或者是低效和不完整[27.那28.］．相比之下，ADSC的心脏潜力更好地记录体外，通过使用DMSO来显示它们的能力，无论是通过使用DMSO29.]或cm提取物[30.］．此外，ADSC似乎涉及一种以NKX2.5和MCL2V的表达为特征的祖子子集[31]其分化依赖于血管内皮生长因子（VEGF）的自分泌/旁静脉活性[32］．SMC [33]和ec [34]已经从脂肪细胞中获得，然而，必须击中警示的注意事项，因为这些研究中的一些研究依赖于在纯化间充质群之前在分化促进培养基中培养出新鲜分离的细胞或培养物的亚群[35那36］．最后，其他间充质祖细胞也已分化为CM或CM样细胞，如月经血源性MSC [18.或脐带血MSC [37］．

然而，尽管它非常有趣，这种分化潜能必须应对两个相反的因素。首先，接受干细胞治疗的患者病情严重，且多为老年患者，这两个因素对干细胞功能有显著影响。例如，循环内皮祖细胞数量和功能的下降与心血管风险和吸烟直接相关[38那39]和年龄也被证明会损害ADSC的血管生成能力[40]和BM-MSC [41］．其次，较少的植入细胞百分比（见[42)，加上MI(在某些情况下损失超过10亿CM [43]）和甚至在下面的分化率达到体外受控条件使得增加这种少量的细胞具有治疗上低效的方法。

尽管如此，有益分子的分泌已经被证明能够发挥积极的作用，即使当少数移植细胞被留下[44］．这些分子可以通过增加组织灌注，降低胶原沉积和纤维化，增强宿主细胞存活或吸引/调节内源性祖细胞来诱导益处。因此，陈和同事比较了BM-MSC和皮肤成纤维细胞的表达谱[45，表明间充质祖细胞分泌了大量的分子，包括强效促血管生成的细胞因子VEGF或趋化性基质衍生因子-1 (SDF-1)。骨髓间充质干细胞条件培养基可诱导EC和巨噬细胞的募集，促进创面愈合。此外，最近的研究表明，血清缺失的骨髓间充质干细胞获得EC特征，并增加VEGF或肝细胞生长因子(HGF)的释放，这是另一种有效的血管生成分子[46]据报道，两者都被ADSC分泌了[32那47那48］．此外，3月博士的小组表明ADSCS具有围网性质，并且能够在与内皮祖细胞混合时形成和稳定功能性血管网络[49］．此外，BM-MSC显示出有效的抗纤维分离作用，因为它们的调节培养基降低了心脏成纤维细胞增殖和胶原蛋白类型I和III的表达[50那51]，并增加抗纤维化分子的分泌，如基质金属蛋白酶(MMPs) 2,9和14 [52］．这些细胞表达五种类型的MMP(2、13和膜型-MMP 1、2和3)，并能够穿过I型胶原膜[53，从理论上讲，这将允许它们穿过梗死疤痕。同样，ADSCs产生转化生长因子- (TGF-)β1 [54是一种有效的纤维化调节剂。总的来说，这些例子表明间充质祖细胞是有效的旁分泌介质，具有影响梗死进化的相当大的能力。

最后一个值得注意的能力是骨髓间充质干细胞和ADSC调节免疫反应的能力。骨髓间充质祖细胞抑制活化T细胞的增殖和细胞毒性T细胞的形成[55，诱导抗炎表型，这将允许它们的异体应用，并显著扩大其适用范围。然而，Huang等报道分化降低了它们的免疫逃逸能力[56，这与免疫刺激分子MHC-Ia和II的增加和免疫抑制分子MHCIb的减少有关。沿着类似的路线，McIntosh和同事们报告了ADCS超越了第一个通道(因此没有污染分化细胞[57])未能引起异体T细胞的反应[58]但是，这种属性可以在炎症刺激下减少，如图所示体外［59］．

最后，由于诱导多能干细胞的发作（IPSC）[60，间充质细胞已被研究[61那62由于它们相对容易获取，且比其他类型的细胞(如真皮成纤维细胞)具有更高的效力，即使在没有致癌基因c-Myc的情况下，它们也显示出更高的效率。它们的支持能力也使它们成为替代老鼠细胞作为喂食者的很好的候选者[63那64］．

4.心肌梗死动物模型中的MSC

然而，尽管已经描述了间充质祖细胞的所有积极特征，它们的在活的有机体内疾病的动物模型中的测试是强制性的。在这方面，可以找到三种不同的设置。首先，急性设定，其中细胞在MI小时内移植。在此，炎症微环境和从驻留单元中释放的坏死/凋亡信号[65那66是对抗细胞治疗活动的主要力量。然而，归航信号[67[抗纤维化的Milieu [68]可能有积极的影响力。此外，从实际的角度来看，处理急性模型的优势，提供了对动物的优势，只有一个手术，如在MI（或分钟）的时候，施加细胞，从而降低死亡率和侵袭性。因此，大多数已发表的报告使用急性模型[37那69-84］．大多数研究（van der Bogt和同事）除了两个[74那77)的研究一直表明，该疗法对心功能有显著的益处，主要是通过旁分泌机制，增加组织灌注，减少疤痕大小和胶原蛋白含量。

同样的结果也在另一种慢性环境中得到了。在这里，缺血后的修复过程已经完成，疤痕已经成熟，尽管新的血管网络已经形成，但仍然是无序和不充分的[85那86］．这些事实对细胞存活率产生了巨大的负担。但是，必须考虑到均匀群体作为BM-MSC或ADSC的几周体外因此，除非在同种异体环境中使用，否则培养，除非在急性设定中使用间充质祖细胞的床侧翻译。尽管有这种困难，但报道较少处理这个问题[87-90］．与急性定位的结果相比，慢性梗塞心脏的间充质细胞治疗对器官收缩性和组织学具有积极影响。

作为第三种中间位置，所谓的亚急性模型代表了一种情况，即血管生成过程仍然在进行中，无论是通过内皮祖细胞[91或巨噬细胞[92]而且炎症的后退加上纤维化过程的增加也在过程中。与慢性模型一样，此设置中有很少的报告[17.那18.那93那94，但好处和机制似乎是一致的。

尽管如此，对上述研究进行更深入的分析，还是有可能发现大量关于间充质祖细胞在被注射到患病心脏时的行为的信息。Chen等人的研究表明，将骨髓间充质干细胞移植到慢性梗死的兔子心脏中，可诱导SDF-1浓度的增加，从而引发宿主源性骨髓间充质干细胞祖细胞(CD34)的趋化作用⁺，CD117⁺, STRO1⁺）并且与功能效益有关，梗死尺寸的降低和组织血管化的改善[89］．李和同事证明功能增强伴随着刺激基因Akt的增强表达[95]米莱斯及其同事表明，合约和重塑的益处在活的有机体内伴奏体外通过大量的抗纤维化作用[52］．在MI的绵羊模型中，斯波纳尔博士博士监测了MMP及其抑制剂的演变，展示了与移植细胞数量的关系[75］．类似于他们的体外行为，一些出版物已经证明了促血管生成活性之间的联系体外以及血管生成细胞因子如VEGF、HGF或胰岛素样生长因子-1 (IGF-1)等的分泌(直接或宿主源性)[17.那84那93那96那97］．这些能力是否与声称的这些细胞的周细胞性质有关[10.那48那49]仍有待解决。

免疫调制（审查[98)理论上提供了同种异体使用间充质干细胞的方法，并作为一种现成产品(在缺血发作前扩大，并可按需使用)。两篇报道比较了同种和异体注射骨髓间充质干细胞在心肌梗死大鼠模型中的作用，结果相互矛盾。Imanishi等人[78表明自体和异体细胞在移植后4周均可改善心脏功能，并保留在受损组织中，且不刺激排斥反应。黄和同事则相反[56对动物进行了长达6个月的随访。同基因细胞刺激心脏恢复，但同种异体治疗的效果是短暂的(注射后3个月显著，但6个月时不显著)，骨髓间充质干细胞比同基因的同类早消失。然而，这种差异可以归因于移植时间(急性与慢性)或随访(1个月与6个月)的方法学差异。同样重要的是，在临床相关的心肌梗死大动物模型中，异体细胞被使用，结果显示要么呈阳性[99那100.或没有功能结果[79］．相反，当使用自体ADSC或BM-MSC时[72那83那101.那102.的研究报告显示，细胞移植后功能恢复强劲而稳定。因此，必须严格考虑建立动物模型。

5.问题,解决方案

尽管所有乐观主义态度，干细胞疗法都表现出某些可用于改善的警告，即缺乏大量的植入和细胞持续性，死亡水平和低在活的有机体内分化能力。一些试图解决这些问题的方法包括使用基因操作和体外预处理细胞或生物材料。从这个意义上讲，CXCR4 / SDF-1轴已经大大利用。马等人。研究了心脏病SDF-1表达的峰值[103.]在大鼠MI中，发现当时的注射细胞（发酵术1天）增加细胞植入和组织血管生成。郑和工友移植工程师设计为过表达受体CXCR4，在尾静脉注射后加强细胞归巢给受伤组织[104.］．与粒细胞菌落刺激因子的施用相同的BM-MSC外周注射组合体外趋化因子受体CXCR4表达增加。然而，尽管植入增加了，但没有发现心功能的影响[105.］．Huang和Compatiates表明，趋化因子受体CCR1但不是CXCR2的过度表达与MI小鼠模型中的提高生存和接枝有关，这也恢复了功能[106.］．

梗死的心肌中的细胞存活受缺氧，炎症或氧化应激的危害。刘等。工程化BM-MSC至过表达血管生成素[107.]，改善培养的缺氧抗性，并转化为细胞植入和功能性和组织学恢复诱导的增加。通过腺病毒转染的血氧氧酶-1的细胞过度表达显示出优异的治疗能力，主要是通过炎症和细胞凋亡的保护[108.]，而在MS通过旁静脉作用后2周恢复心脏功能的MS恢复心功能，包括保护免受缺氧诱导的细胞凋亡，细胞因子的释放，以及组织代谢的保存[109.-111.］．其他人已经探索了抗氧化剂，就像Song等人一样。谁公布了，活性氧物质（ROS）减少了BM-MSC粘附到基材上，但是当用ROS清除剂（N-乙酰-1-半胱氨酸）处理时，改善了植入，并且纤维化和梗塞尺寸的增加112.］．Hsp20过表达也保护MSC免受氧化应激，并改善其有益活动[97］．

然而，细胞的病毒或遗传修饰意味着目前使设计难以到达床头柜难以实现的某些风险。生物工程使用生物相容性材料来改善或直接细胞疗法，并且已经采用了合成或天然衍生的系统。金和工友在聚（丙交酯-CO-1-己内酯）贴片上播种BM-MSC，当施加在大鼠冷冻尼尿模型上时，能够改善心脏功能，减少梗塞尺寸[113.］．猪小肠粘膜下层，一种脱细胞底物，已被用于治疗兔慢性心肌梗死模型，在收缩性和组织学以及细胞向损伤组织迁移方面显示出显著的好处[114.］．正如Chen等人所示，细胞薄片技术允许通过堆叠结构来增加厚度。[115.]，其移植在心脏缺血的大鼠生成模型中，通过接枝细胞改善了心脏功能以及治疗分子的旁静脉分泌。森博士的群体比较了用AdSC与成纤维细胞接种的细胞片移植，显示间充质祖细胞的优异效果[116.］．最近，自体ADSC与同种异体esc来源的CD15一起移植⁺心血管祖的梗塞梗死，展示程序的安全性，尽管没有分析功能结果[117.］．

最后，必须加上一句警告。该疾病的动物模型是探索某种治疗可行性的有力工具，如MSC治疗心肌梗死，但尽管结果是阳性的和可重复的，啮齿动物甚至大型动物模型只是对更复杂的人类疾病设置的过度简化。如上所述，应用细胞治疗的动物既不是老年动物，也不是严重疾病的动物，因此，即使是非常积极的结果，也只是在对患者进行最终应用之前的一个线索或提示，从而可以评估真正的安全性和有效性。

6.间充质祖细胞和临床应用

通过自体BM-MSC进行了几种临床试验，在急性或慢性心肌梗死患者移植时证明了他们的安全性[118.-120.］．此外，首个随机设计的临床试验显示急性心肌梗死患者冠状动脉内灌注骨髓间充质干细胞3个月后心功能改善[120.］．鉴于先前临床试验的令人鼓舞的结果，已启动新的阶段I / II研究，包括在缺血性心力衰竭试验中（TAC-HFT;http://www.clinicaltrials.org/NCT00768066/），患有心脏手术（Prometheus）试验的患者MSC治疗的前瞻性随机研究（http://www.clinicaltrials.org/nct00587990/)，以及经皮干细胞注射对新生肌生成的影响(POSEIDON)初步研究(http://www.clinicaltrials.org/nct01087996/）[121.),等等。

同种异体来源的骨髓间充质干细胞已经作为现成的细胞产品进行了测试。研究人员对53例急性心肌梗死患者进行了i期随机、双盲、安慰剂对照、剂量递增研究，这些患者静脉注射了三种剂量的骨髓间充质干细胞(0.5、1.6或 BM-MSC/Kg body weight) derived from a single cell donor (Prochymal; Osiris therapeutics, Inc.) or placebo [122.］．探明了该程序的安全性，显示了较少的心室性心动过速以及细胞治疗组中更好的肺功能。此外，两组肾，肝和血液学实验室指标在两组中具有相似，并且没有患者发生肿瘤。重要的是，在治疗患者的喷射分数（EF）中检测到显着增加。在磁共振成像塑性化的细胞处理中，但不是安慰剂，增加左心室喷射部分，并导致治疗6个月后的不利重塑的逆转。现在，已经开始了ProchymArtm的II期多方形试验（http://www.clinicaltrials.org/nct00877903/)．

此外，在一项ii期、随机、单盲、安慰剂对照、剂量递增、多中心研究中，已对中至重度慢性心力衰竭患者进行了BM-MSC安全性测试。在这项临床试验中，患者在梗死边缘区接受了异体骨髓间充质干细胞产品(Revascor, Mesoblast Ltd.)的心室内注射，没有手术相关并发症的报道。随访6个月数据分析(http://www.mesoblast.com/newsroom/asx-announcements/archives/)显示发生任何严重或主要心脏不良事件的患者数量显著减少，如心脏性死亡、心脏病发作或需要进行冠状动脉重建术。此外，该研究的第一组研究对象(接受细胞处理低剂量的患者患者在与对照组相比时，EF的增加显着增加[123.］．

另一方面，关于其他MSC的脂肪源组织，尚未启动临床试验，尽管ADSC的有益潜力呈暗示呈现注目[83］．到目前为止，只有在临床水平上测试了非培养的脂肪基质血管级分。第一项研究，双盲，安慰剂对照试验名为Apollo（http://www.clinicaltrials.org/NCT00442806/;［124.)， AMI患者通过冠状动脉内输注自体脂肪来源的干细胞，证明是安全的。目前，一项II/III期ADVANCE试验已经启动，以评估它们的疗效(http://www.clinicaltrials.org/nct01216995/)．

总的来说，从MSC或其他干细胞群(主要是骨髓间充质干细胞和骨骼肌成肌细胞)的许多临床试验中获得的结果，教会了我们一些重要的教训，将有助于设计和解释以下临床试验。(i)细胞治疗并非对所有患者都同样有效。一般来说，似乎心脏损伤越严重(即血运后LVEF严重减少或梗死透壁性程度高)，移植细胞诱导的益处似乎越好[125.-127.］．（ii）细胞剂量和治疗时间是至关重要的。因此，在用BM细胞治疗的急性MI患者中进行的最相关临床试验中获得的结果的荟萃分析在那些接受高细胞剂量的患者中显示出显着更大的效果（10^8.细胞）。此外，相同的研究表明，当在梗塞后的第一周内注入细胞时，表现出更大的有益效果[128.］．（iii）自体治疗不一定是最好的。到目前为止，大多数临床研究都设计用于自体细胞施用，以避免移植细胞的免疫调节。然而，必须考虑到源自动脉粥样硬化或其他疾病风险的老年患者的干细胞可能有缺陷，从而与它们的治疗可能不会像源自年轻健康捐赠者的细胞一样有效[129.-131］．在这个意义上，具有免疫调节特性的MSC的使用[132，可能有很大的相关性。因此，同种异体间充质干细胞治疗的优势在于，再加上来自健康供体的同种异体细胞可能发挥更大的旁分泌效应，任何患者都可以获得一种经过充分测试的、可随时使用同种异体细胞产品的临床级别。重要的是，急性心肌梗死患者也有资格接受这种治疗。此外，自体细胞制备所意味着的物流复杂性和制造成本将被异体应用显著降低。然而，在考虑到与上述豁免特权有关的问题时，应谨慎行事。

Thus, although it is mandatory to better understand the mechanisms involved in the MSC phenotype switch and to elucidate how this could affect the cells’ potential benefit, it has to be considered that, in any case, because MSC would not differentiate towards cardiovascular cells and would act as a paracrine factor source [111.，它们在心脏的永久存在可能并非治疗目的所必需。在这种情况下，一个临时行动应该足以发挥他们的利益。ii期临床试验目前正在评估异体间充质干细胞治疗的有效性和长期安全性。如果细胞的异体性降低了它们的有效性，可以考虑几种选择，如暂时的患者免疫抑制和/或供体-受体HLA-II错配最小化。因此，增加移植细胞的移植率是迄今为止的主要挑战之一。如前所述，支架的使用可以改善这一因素。有趣的是，一项临床试验在15名慢性心肌梗死患者中进行，这些患者接受了先前植入骨髓单核细胞的胶原蛋白支架治疗[133］．细胞化贴片植入心包，无不良反应报道，证明了治疗的可行性和安全性。此外，在心室壁重塑和改善舒张功能的限制效应被检测。这些积极的结果可能会促进新的更大的随机对照试验，其中间充质细胞和其他干细胞群体可能会与支架结合进行测试，从而导致干细胞治疗的进一步使用。

7.结论

由于其潜在和多功能性，间充质细胞近年来提高了大量兴趣。虽然我们现在只开始了解他们修理或诱导受损器官修复的机制，但它们的抗血液活动和技术易于操纵使其成为治疗MI的良好候选者。虽然等待随机，双盲，安慰剂控制的临床试验，但是患者大群体可以参与，但可用的数据表明了治疗的安全性和指向积极效应，进一步鼓励新的调查。添加了该领域的最新改进，包括体外调理和生物工程，肯定会在寻找最佳治疗方法方面迈出进一步的一步。然而，需要更好地了解某些问题，主要是免疫调节能力和异体使用。

致谢

这项工作得到了FP的补助金（FP7 Inelpy，Instituto de Salud Carlos III（ISCIII-RETIC RD06 / 0014（FIS））和Ministero de Ciencia EInventaciónCalcientaDeinsacionsizaciónCardioBio）和BP（索拉德卡罗斯省（索拉德卡洛斯III）（PI10 /01621和CP09 / 00333（FIS））。

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干细胞国际

间充质干细胞的临床前景

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