Poplar-Poplar锈交互:从基因组学和转录组的见解

文摘

杨树是全球广泛种植,对叶锈菌Melampsora larici-populina在种植园导致相当大的损害。尽管杨树锈病生命周期的知识,尤其是流行杨树,多年生植物宿主的地位和预留biotrophic锈真菌的生活方式是分子研究的瓶颈。后完成的m . larici-populina和杨树trichocarpa基因组序列,基因家族参与杨树抗性或锈真菌毒力研究,允许识别的关键遗传因素可能控制相互作用的结果。特定扩张的阻力和防务相关基因在杨树表明可能的创新常年物种在宿主-病原体相互作用关系。的基因组m . Larici-populina包含一个引人注目的是大量的基因编码的小分泌蛋白(SSPs)代表数百名候选人效应器。转录组分析互动伙伴兼容和不兼容的交互显示保存组基因参与杨树防御反应以及及时监管SSP的表达宿主组织殖民期间成绩单。正在进行选定的候选人效应器功能研究将主要实现的基础上重组蛋白纯化和随后的描述。

1。的杨树/ Melampsora交互

杨树是快速成长的树木自然出现在北半球的河岸森林(1]。杂交杨树在世界各地被广泛种植的木材生产和为生物能源研究项目(最近收到了越来越多的关注2]。在过去的几十年,育种者产生与完整的抗性杂交杨树的集合m . larici-populina。然而,文化实践单克隆种植园增强选择杨树抗性的快速分解(1]。如今,几乎所有的杨树品种容易锈真菌,和戏剧性的损害赔偿中观察到种植园(1]。因此,m . larici-populina代表杨树在种植园的主要威胁,是至关重要的识别关键因素控制的结果poplar-poplar锈交互来定义新的策略以控制该病。此外,研究这pathosystem还应该提供新的见解与真菌biotrophy相关的分子机制和主机阻力在多年生植物。

m . larici-populina是一个担子菌类活体营养病原体属于Pucciniales秩序(Pucciniomycotina、Pucciniomycetes Pucciniales,栅锈菌科)。这个叶锈菌复杂heteroecious大环的生活方式;即生物周期完成在两个不同的主机和暗示五个不同孢子形式(详细图1(一))。在早春,过冬二倍体冬孢子(2 n)在地面进行核配和减数分裂腐烂的杨树叶子(telial主机)产生单倍体担孢子(n)后由风传播,这些孢子实现单一感染落叶松(aecial主机)针导致性孢子的产生(n)的融合相反交配类型生成aecia和双核的锈孢子(n + n、性阶段)。这些靠风传播的孢子感染杨树叶子和区分另一个叫做uredinium孢子形成结构,对应于一个橙色脓疱轴外的表皮上形成成熟的叶子,杨树上疾病的典型症状。大量的夏孢子(n + n,无性阶段)被释放从uredinia和分散在非常大的距离3,4]。几种植物感染周期可以完成在杨树叶子在春季和夏季。在秋天,黑色telia脓疱包含冬孢子(n + n)生产衰老杨树叶子。

自损害发生在杨树人工林在无性锈真菌(详细图的发展1 (b)),这个特定阶段受到的关注从几个研究小组专注于poplar-poplar生锈的不同方面相互作用(审查,请参阅[1,5])。真菌的主要发展转换(即。,differentiated infection cell types) have been described by microscopy during colonisation of poplar leaves in controlled experimental conditions [6- - - - - -9]。首先,夏孢子(n + n)发芽的侧表面上杨树叶子和产生生殖管道,穿透气孔postinoculation前6小时内(hpi)。后12 hpi substomatal囊泡形成海绵状叶肉,感染的菌丝扩展到叶肉和区分第一吸器的结构一旦17 hpi [6]。在兼容交互的情况下,biotrophic增长继续和真菌生物量强烈48至96居民(即增加。> 30倍)[7,10),形成一个密集的网络感染菌丝和吸器的叶肉附近原发感染网站(7]。接种后7天左右(168居民),真菌压力生成一个违反轴外的表皮和导致uredinia释放新成立的夏孢子的形成在叶子的表面7,9]。在一个不兼容的交互的情况下,真菌生长早期被逮捕在殖民过程中,伴随有很强的植物防御反应(6,7,10]。细胞学观察结果揭示了一个高度本地化的高度敏感反应(HR),倒塌的受感染的植物细胞和积累monolignols网站感染后48 hpi在不兼容的交互6,7]。在稍后时间点兼容交互,花青素,木质素,果胶,过氧化氢积累的网站感染和可能参与后期防御反应和局部阻力在杨树5,8,11]。

尽管努力来描述这个pathosystem发起的,专biotrophic状态Melampsoraspp。,缺乏有效的杂交杨树遗传转化系统容易锈真菌,杨树的长时间代一起代表分子调查一个严重的瓶颈。幸运的是,最近的树和真菌基因组学的进步帮助定义新的策略来促进pathosystem tree-rust真菌的研究模型。事实上,黑色的棉白杨的基因组序列杨树trichocarpa“Nisqually-1”是第一个树基因组测序的联合基因组研究所(美国能源部变得)[12]。作为community-sequencing杨树微生物项目旨在解读生活,的基因组m . larici-populina(应变98 ag31)已经被变得更随着测序的共生真菌与杨树的根(交互13,14]。杨树锈病真菌的基因组序列已经最近发布的(15]。

的可用性宿主和寄生虫基因组序列研究提供了前所未有的机会参与植物防御和病原体毒力基因家族在一个集成pathosystem [5,16,17]。比较基因组研究与其他植物和biotrophic真菌或卵菌纲也有助于破译多年生植物物种的进化趋势潜在植物相互作用[18]。访问这些参考基因组也是一个很好的机会来执行转录组分析通过使用全基因组外显子习俗oligoarrays或高通量测序技术(RNA-Seq)。

2。从杨树基因组和学习m . larici-populina

完整的基因组序列p . trichocarpa和m . larici-populina,执行在网上基因家族分析破译表达式是一个关键的一步,进化,基因和蛋白质的生物功能参与或调节各种各样的机制与植物免疫力或真菌发病机理。

全基因组分析杨树基因家族之前报道与植物一直在总结表中病原体的反应1作为基础,把以前的报告由杨致远和合作者在2009年(16]。在全球范围内,研究主要是致力于研究次生代谢等功能与植物细胞壁和木材形成有关,激素生物合成,转录因子、信号通路和氧化还原内稳态(表1)。考虑可用的数据流,我们基本上集中在分析角度的poplar-poplar锈pathosystem执行的。科勒和合作者19)2008年报告杨树基因的全基因组分析编码nucleotide-binding富亮氨酸重复(NB-LRR)蛋白质,代表一个大类植物抗性基因(R基因)负责识别病原体效应,导致完成电阻通过许多pathosystems effector-triggered免疫力20.,21]。大约有400NB-LRR基因的基因组中p . trichocarpa,这是超过两倍NB-LRR基因的报道拟南芥(402年和178年,resp)。大约500的存在NB-LRR基因在水稻基因组中不支持一个特定的增加这个基因家族的多年生植物物种(5];然而,内容NB-LRR基因类(TIR-NB-LRR和non-TIR-NB-LRR)单子叶植物和双子叶植物的基因组之间的不同19]。有趣的是,许多杨树NB-LRR根据[基因(超过7022])在染色体19日聚集到一个超星系团本地化,附近的许多转座的元素(反转位子活动)。自retroelements已知影响基因家族增加和多样化,人们很容易假设这个超星系团是可能为新杨树苗圃R基因(23]。最近,罚款的映射两个耐锈蚀性位点与完整的阻力和局部阻力m . larici-populina实现在peritelomeric染色体19的NB-LRR强烈表明,rust-related基因超星系团R基因属于NB-LRR类(22]。除了卷曲螺旋(CC)和toll-interleukine受体(行动)NB-LRR类,第三类NB-LRR基因包含床手指域(称为BED-NB-LRR,从今以后称为BNL)也报告了杨树基因组(19,24]。床上域的发现是在2000年首次出版,被称为床上手指,后两个果蝇蛋白质命名牛肉和DREF包含这个领域(25]。床上主题对应一个无处不在的锌指DNA结合域,提高此类BNL的可能参与蛋白质与DNA相互作用和最终转录调节,尽管没有证据表明这样的机制提供了(24]。在识别病原体,植物R蛋白引发防御反应反应,以强大的感应pathogenesis-related蛋白质蛋白质(PR)转录和蛋白质含量26]。有趣的是,除了大量的R杨树基因组的基因,还包含一个扩大基因家族编码thaumatin-like蛋白质(tlp),对应PR-5蛋白质。这个基因家族举例说明了一个群体中国防与42在杨树与年度物种的基因基因中确定p . trichocarpa和22答:芥基因组序列(12,27]。一项研究在600张力腿平台从100种国际检索数据库显示集群系统相关的张力腿平台,丰富在白杨树和树序列,在常年物种可能代表一个特定的创新。超出了急剧扩张的国防杨树基因组中的基因,多样化和随后的子任务或neo-functionalisation可能发生在杨树张力腿平台以多元化选择观察在这个集群27,28]。到目前为止,其他公关没有探索基因家族在杨树的全基因组规模,这将会是很有趣的,以确定特定基因家族的其他扩展相关植物免疫发生在树木,代表这些长寿物种可能的创新。

基因组特征反映了biotrophic锈真菌的生活方式m . larici-populina最近被发现(15]。报告的16399个基因中杨树锈病基因组,引人注目的是大量的扩大lineage-specific基因家族被确定(909年lineage-specific基因家族在5304年总共5798个基因对应)。一些扩大基因家族也观察到目前只有其他Pucciniales基因组测序(小麦锈病小麦锈菌f . sp。tritici(15),包括寡肽和氨基酸转运蛋白。扩大基因家族中唯一的杨树锈病,54(总共462个基因)编码小分泌蛋白(SSPs)表示假定的效应器。此外,杨树锈病基因的其他引人注目的特性包括一套减少碳水化合物的酶活性和受损和硫氮同化途径(15]。其它植物biotrophic病原体的基因组与锈真菌基因组特征显示惊人的相似之处(29日,30.]。特别注意到ssp基因编码m . larici-populina(图2)。事实上,许多效应蛋白分泌biotrophic oomycete植物和真菌病原体SSPs未知函数及其毒性或非病原性活动可能会决定与宿主相互作用的结果(20.,21,31日,32]。之间的“军备竞赛”的概念符合植物免疫系统和病原体效应器,SSPs可以显示加速进化率(即。,积极/多元化选择)可能逃避植物R protein-mediated识别(33,34]。在m . larici-populinaSSP基因预测的详细注解,其次是表达和适应性进化的调查,帮助识别候选人锈效应器可能参与之间的分子的相互作用锈真菌和杨树(17,35)(图2)。总共1184 SSP基因已经被鉴定和代表的基因总数的7.2%m . larici-populina基因组(15)(图2)。这些基因在169年组织基因家族(最大的包含111个基因成员)基因组中分散,和他们的支持当前视图的真菌数量效应器冗余和多样化的水库,对比biotrophic细菌的限制效应器曲目(36]。有趣的是,尽管一些SSPs显示相关生锈和效应器以前描述的相似物种等Melampsora利尼(亚麻锈)和Uromyces fabae(豆生锈),多数SSPs报道m . Larici-populina(69%)是特定于这个锈真菌(15,17]。类似的观察分析后进行了专biotrophic真菌的基因组Blumeria茎支持进化枝的重要性,lineage-specific效应器在真菌29日]。的一个显著特征m . larici-populinassp是半胱氨酸残基的含量高(63%包含超过4半胱氨酸)。尽管这些残留在候选人SSP感受器的功能目前还不清楚,或许假设他们可以通过二硫键的形成有一个结构性的作用,稳定蛋白质和增强抗宿主蛋白酶(37,38]。其中一些半胱氨酸驻留在短字符串残留保守基因的SSP家庭成员之间([Y / F / W] xC)。这样一个主题也报道候选人效应器的大麦白粉病b .茎小麦锈病和真菌茎杆f . sp。tritici和柄锈菌triticina蛋白质的氨基端地区优先(29日,39]。戈弗雷et al。39)提出了一个可能参与易位的主题效应器的寄主植物细胞,类似于守恒的氨基端RxLR主题oomycete效应器(40- - - - - -42]。然而,[Y / F / W] xC主题也是c端地区的一些发现m . larici-populinaSSPs和高度在较大nonsecreted不同功能的蛋白质(15];因此,这个主题的确切作用还有待确定。一些SSPs属于基因家族在集群分组paralogous基因(论文认定)的至少有三个和39名成员与高水平的相似之处(17](Hacquard et al .,未公开的数据)。有趣的是,SSPs c端地区的一些论文认定显示重要的证据的积极的选择,这是强烈提示这些多样化的effector-like基因家族在与主持人互动,可能逃避识别。这样一个多元化的一个特点是活体营养效应物无毒性功能(43- - - - - -47]。有趣的是,一些成员的积极选择论文认定港口相对守恒的氨基端分泌肽以及K / R - D / E-rich地区(Hacquard et al .,未发表的数据),宿主细胞的易位主题报道在一些真菌和oomycete效应器(40- - - - - -42]。这些SSPs代表潜在的非病原性因素的生化描述正在进行(图2)。之外的广泛描述的假定的效应器在杨树锈菌基因组中,这样的证据选择假字主张使用大规模测序的效应基因在属和物种(即候选人。,隔离不同致病型)完成效应的分子景观多样性。

3所示。Poplar-Poplar锈转录组:洞察植物防御反应和Stage-Specific真菌表达模式

虽然基因组分析揭示生物体的遗传潜力,转录组允许破译监管网络控制这种基因的表达项目在空间和时间。在复杂biotrophic系统涉及两个物种,调整基因重组发生在宿主和寄生虫来确定相互作用的结果(20.,48]。事实上,植物寄主专一性的耐药机制依赖于诱导防御基因的表达,而biotrophic病原体的生活方式是基于时间和地方的表达毒性效应物感染结构(即。,germ-tubes孢子侵入菌丝,吸器)。

转录组研究在poplar-poplar锈交互显示的早期诱导防御反应在不兼容的相互作用,称为完整或寄主专一性的抵抗,而后期观察诱导防御反应的互动和兼容部分电阻(7,8,11,49,50)(图3)。这些研究表明,防御反应是由常见的多年生和一年生物种在分子基地。事实上,在杨树的防御反应包括诱导防御基因的典型设置,如公关蛋白质,消费税(谷胱甘肽年代转移酶)和氧化还原内稳态酶,以及phenylpropanoid通路的基因(5]。期间在基因诱导寄主专一性的抵抗,只有少数没有同源性与已知的蛋白质和可能代表创新常年物种(7,27]。此外,杨树防御反应完成,期间的差异部分抗性主要是量化和及时的监管5]。植物转录组分析的模型答:芥已经证明的定量性质差异兼容和不兼容的交互51]。因此,杨树,拟南芥(和多年生和一年生物种通过扩展)似乎分享保存的一组基因,积极反应在活体营养病原体的攻击。这句话被广泛适用的关于全球转录组分析;然而,一些特异性被描述。的确,过去的相关组织的张力腿平台优先诱导在受感染的杨树叶子部分或完整的抗锈真菌(27]。正如上面指定的,一群11 TLP基因,到目前为止常年特有物种,诱导期间部分杨树的抗锈真菌(即。在感染后期阶段的交互与兼容Melampsoraspp。)27]。这种监管模式与杨树张力腿平台的另一个进化枝守恒在所有的植物,主要是诱导早期不兼容poplar-poplar锈交互(27]。

转录组分析的杨树叶子的无毒或毒性菌株感染m . larici-populina在感染的早期阶段(即。,earlier than 48 hpi) are ongoing to dissect genetic reprogramming in poplar upon infection by the rust fungus (Petre et al., unpublished data). Preliminary results indicate repression of expression of genes coding for defense-related proteins and secondary metabolism enzymes at 48 compared to 18 and 24 hpi in the compatible interaction. From the “Zig-Zag” model standpoint [20.),这可能反映了effector-triggered易感性(ETS)促进真菌毒力通过抑制植物PAMP-triggered免疫力(PTI)。在这个阶段不超过10基因诱导的兼容的交互,包括显著诱导硫酸输送基因(图3)。这种观察是困惑因为硫酸盐同化途径似乎受损在锈真菌15]。这打开了有趣的角度来解决硫酸运输的作用,同化,在锈真菌代谢兼容poplar-poplar锈交互,以及它如何可能影响宿主代谢。

m . larici-populina遗传程序触发在杨树叶片感染(从夏孢子萌发形成uredinia杨树的叶子;参见图1 (b))最近调查了全基因组外显子习俗oligoarrays [9,15,52]。有趣的是,诱导真菌基因的集合大大不同主机殖民期间优惠表达记录。在早期的时间点(24 - 48主诉,吸器形成),中间时间点(48 - 96居民,biotrophic增长)和后期(96 - 168居民,biotrophic增长,uredinia形成和孢子形成)(图3)。引人注目的是,几类SSP基因先后表达了所有的感染,从发芽到uredinia形成,表明不同的效应器表达建立集合,促进和维护真菌biotrophy [52]。SSP表达式在夏孢子萌发或在感染的早期阶段(即。,24- - - - - -48 hpi) supports an early manipulation of the plant defense system by the fungus in order to promote virulence (Figure3)。相比之下,记录编码蛋白酶和转运蛋白在96年居民优先诱导真菌已经形成许多吸器在宿主细胞,支持主机资源的吸收和营养的真菌结构作为bean之前报道锈真菌美国fabae(见[53为一个完整的回顾)。在感染后期,诱导转录本编码各种脂酶和碳水化合物活性观察酶(CAZymes)是与uredinia形成现病史(96 - 168)反映潜在的开关在孢子形成过程中脂类代谢52)(图3)。很有趣的是,四个基因编码SSPs属于同一基因家族(m·利尼hesp - 417同系物)表达在不同的感染阶段,和他们的表达谱经RT-qPCR [52]。这一结果表明,波浪的SSP基因的表达可能导致营业额/ SSP的更新接口与主机或宿主细胞内biotrophic交互。

转录组研究biotrophic交互的、隔离的成绩单从感染组织不给访问特定的基因表达模式不同的致病结构。吸器的净化rust-infected bean叶子铺平了道路,这些真菌细胞的分子分析,建立专biotrophy扮演着重要角色。这种方法使得haustoria-specific cDNA序列和基因表达在这些感染的识别结构(53- - - - - -56]。这种方法已成功用于识别几个候选人效应器吸器的表达分泌蛋白(HESPs)模型的锈真菌m·利尼(57),包括几无毒性的基因。然而,具体的在足底基因表达在其他细胞类型(即。,infection hyphae, sporogenous hyphae) was not assessed so far in rust fungi. Isolation of biotrophic infection hyphae from炭疽菌higginsianum成功应用于拟南芥感病叶片进行转录组分析(58),和铁锈感染感染菌丝和派生结构得到人为大豆锈菌美国fabae(见[53]详情)。使用激光捕获显微解剖(LCM)是一个重大突破,解剖相关的遗传程序biotrophy和孢子形成铁锈感染的后期(168居民),而各种真菌结构形成在足底(9]。LCM允许成功隔离受感染的叶肉组织包含感染菌丝和吸器,以及uredinia包含产孢子的菌丝和新成立的夏孢子下游表达式分析使用m . larici-populina全基因组外显子习俗oligoarrays [9]。引人注目的是,最高度感应记录中发现真菌biotrophic结构LCM-isolated栅栏叶肉(> 100倍相比,感应LCM-isolated uredinia),几乎所有的编码SSPs。这意想不到的高数量的候选人效应器表示铁锈感染可能是重要的后期阶段的维护期间biotrophy uredinia形成和孢子形成。防止结构像吸器主机检测光合活性叶肉可能是至关重要的维持的能力锈真菌对形成孢子从植物中提取的营养结构。事实上,在自然界中,孢子形成结构保持在感病叶片和能产生成千上万的夏孢子在几个星期。记录诱导在LCM-isolated uredinia更加多样化,包括几个细胞循环,cell-rescue-related成绩单(9]。诱导的细胞周期记录是强烈支持细胞分裂活动中观察到microdissected孢子形成区域,而cell-rescue——和国防成绩单可能反映了锈真菌的主动防御反应激活的杨树反应后期如氧化破裂或防御基因的表达在兼容poplar-poplar锈互动(5,8)(图3)。有趣的是,记录累积孢子形成地区主要是检测到168年夏孢子和休息hpi在时间进程表达研究[52]。相比之下,基因诱导microdissected-infected叶肉和编码SSPs在时间进程中主要表达在96居民感染,在吸器和感染的一个阶段,只有由菌丝(52]。观察支持转录之间切换不同的真菌在受感染的植物组织细胞类型uredinia形成和孢子形成的阶段。

工具的组合转录组和LCM显然表明锈真菌遗传学的深入和全面的视图可以从这项研究中获得的在足底感染的结构。未来的发展方向将担心真菌的鉴定决定因素控制开关导致主机和uredinia形成的分子控制biotrophy基地。

4所示。向候选人效应描述:功能方法的必要性

结合基因组和转录组分析导致一个非常大的定义的候选人m . larici-populina效应器(15,17]。正在进行的研究基于高通量基因组和转录组测序与致病型定义额外的杨树锈病隔离将完整和精确的候选人效应器的列表。因此,步骤定义为“阿尔法诺效应发现”(59]相当先进,几乎完全,彻底的库存的假定的效应器锈真菌病原体。下一步将由毒性效应的描述(图/无毒性功能2)。这些功能的调查将基于候选效应编码序列的异源表达大肠杆菌或其他生产系统后续纯化的重组蛋白。蛋白质表达模式、亚细胞定位、生化特性分析和解决立体的结构以及蛋白质相互作用分析将有助于解决主要问题关于高度多样化的角色(s)和冗余的SSP基因毒性和biotrophy。有些效应器易位到宿主细胞?细胞质效应物进入宿主细胞如何?在哪里他们本地化,这是本地化动态在感染吗?有什么目标或扶少团团员真菌效应器的宿主细胞和它们如何相互作用?为了有一个准确的视觉效应函数,假定的效应目标应该分析以类似的方式(59]。除了在体外分析,在活的有机体内实验也验证效应所需的行动在主机。许多正在努力建立在杨树遗传转化和/或化验Melampsora研究在活的有机体内基因参与poplar-poplar生锈的功能交互。描述的毒性作用m . larici-populina使用bacterial-based效应器蛋白注入系统拟南芥目前正在开发(h·日尔曼和a·赛甘·、个人通信)。在此系统中,细菌生长在植物叶片作为一名记者effector-triggered植物防御抑制(60]。此外,瞬时表达检测效应蛋白的杨树叶子可能会导致非病原性函数的描述报告的局部过敏的反应。flax-flax锈病的分子分析pathosystem代表该领域的最先进的铁锈pathosystem [57,61年- - - - - -63年),是鼓舞人心的设置策略对杨树锈病感受器的功能描述和无毒性的基因。杂交杨树的大范围窝藏8完成电阻构成一个健壮的基础等未来的筛选实验。

确认

作者想要热情地感谢我们所有的同事在树/微生物相互作用联合单位INRA和南希大学富有成果的合作在过去的几年中,许多真菌效应器的概念讨论tree-fungi交互,特别是弗朗西斯•马丁Annegret科勒,艾米莉Tisserant,瓦莱丽•Legue克莱尔·Veneault-Fourrey和克里斯汀Delaruelle导致最近poplar-poplar锈基因组学和转录组研究。他们也想感谢大卫•乔利(目前在Bakkeren实验室博士后,英属哥伦比亚大学加拿大)对他的努力的注释m . larici-populina候选人感受器和Yao-Cheng林(比利时根特VIB博士后)惊人的时间致力于分析Melampsora基因组。作者也承认他们的合作者阿尔芒·赛甘·雨果和日尔曼在加拿大森林服务(加拿大魁北克)持续发展杨树锈病效应器功能化验。最后,变得是承认的测序和注释团队日常工作生产真菌基因组序列的质量很好。美国Hacquard和b . Petre贡献了同样的工作。

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