JPATH 杂志的病原体 2090 - 3065 SAGE-Hindawi访问研究 716041年 10.4061 / 2011/716041 716041年 评论文章 Poplar-Poplar锈交互:从基因组学和转录组的见解 Hacquard 史蒂芬 1 那 便雅悯 1 弗雷 帕斯卡 1 检验员 Arnaud 1 Rouhier 尼古拉。 1 Duplessis 赛 1 泰勒 布雷特 1 国家科学研究所Agronomique (INRA) 南西大学 团结Mixte de精选的1136 “Arbres /微生物的相互作用,”中心INRA de南希 54280年Champenoux 法国 nancy-universite.fr 2011年 21 7 2011年 2011年 06 04 2011年 28 06 2011年 2011年 版权©2011 Stephane Hacquard et al。 这是一个开放的文章在知识共享归属许可下发布的,它允许无限制的使用,分布和繁殖在任何媒介,提供最初的工作是正确的引用。

杨树是全球广泛种植,对叶锈菌 Melampsora larici-populina在种植园导致相当大的损害。尽管杨树锈病生命周期的知识,尤其是流行杨树,多年生植物宿主的地位和预留biotrophic锈真菌的生活方式是分子研究的瓶颈。后完成的 m . larici-populina和 杨树trichocarpa基因组序列,基因家族参与杨树抗性或锈真菌毒力研究,允许识别的关键遗传因素可能控制相互作用的结果。特定扩张的阻力和防务相关基因在杨树表明可能的创新常年物种在宿主-病原体相互作用关系。的基因组 m . Larici-populina包含一个引人注目的是大量的基因编码的小分泌蛋白(SSPs)代表数百名候选人效应器。转录组分析互动伙伴兼容和不兼容的交互显示保存组基因参与杨树防御反应以及及时监管SSP的表达宿主组织殖民期间成绩单。正在进行选定的候选人效应器功能研究将主要实现的基础上重组蛋白纯化和随后的描述。

 1。<斜体>杨树/ Melampsora < /斜体>交互

杨树是快速成长的树木自然出现在北半球的河岸森林( 1]。杂交杨树在世界各地被广泛种植的木材生产和为生物能源研究项目(最近收到了越来越多的关注 2]。在过去的几十年,育种者产生与完整的抗性杂交杨树的集合 m . larici-populina。然而,文化实践单克隆种植园增强选择杨树抗性的快速分解( 1]。如今,几乎所有的杨树品种容易锈真菌,和戏剧性的损害赔偿中观察到种植园( 1]。因此, m . larici-populina代表杨树在种植园的主要威胁,是至关重要的识别关键因素控制的结果poplar-poplar锈交互来定义新的策略以控制该病。此外,研究这pathosystem还应该提供新的见解与真菌biotrophy相关的分子机制和主机阻力在多年生植物。

m . larici-populina是一个担子菌类活体营养病原体属于Pucciniales秩序(Pucciniomycotina、Pucciniomycetes Pucciniales,栅锈菌科)。这个叶锈菌复杂heteroecious大环的生活方式;即生物周期完成在两个不同的主机和暗示五个不同孢子形式(详细图 1(一))。在早春,过冬二倍体冬孢子(2 n)在地面进行核配和减数分裂腐烂的杨树叶子(telial主机)产生单倍体担孢子(n)后由风传播,这些孢子实现单一感染落叶松(aecial主机)针导致性孢子的产生(n)的融合相反交配类型生成aecia和双核的锈孢子(n + n、性阶段)。这些靠风传播的孢子感染杨树叶子和区分另一个叫做uredinium孢子形成结构,对应于一个橙色脓疱轴外的表皮上形成成熟的叶子,杨树上疾病的典型症状。大量的夏孢子(n + n,无性阶段)被释放从uredinia和分散在非常大的距离 3, 4]。几种植物感染周期可以完成在杨树叶子在春季和夏季。在秋天,黑色telia脓疱包含冬孢子(n + n)生产衰老杨树叶子。

生命周期的 Melampsora larici-populina。(一)生物大环的heteroecious周期的 m . larici-populina。(b)营养循环发生在杨树叶子和作为模型分子调查poplar-poplar生锈的交互。

自损害发生在杨树人工林在无性锈真菌(详细图的发展 1 (b)),这个特定阶段受到的关注从几个研究小组专注于poplar-poplar生锈的不同方面相互作用(审查,请参阅[ 1, 5])。真菌的主要发展转换(即。,differentiated infection cell types) have been described by microscopy during colonisation of poplar leaves in controlled experimental conditions [ 6- - - - - - 9]。首先,夏孢子(n + n)发芽的侧表面上杨树叶子和产生生殖管道,穿透气孔postinoculation前6小时内(hpi)。后12 hpi substomatal囊泡形成海绵状叶肉,感染的菌丝扩展到叶肉和区分第一吸器的结构一旦17 hpi [ 6]。在兼容交互的情况下,biotrophic增长继续和真菌生物量强烈48至96居民(即增加。> 30倍)[ 7, 10),形成一个密集的网络感染菌丝和吸器的叶肉附近原发感染网站( 7]。接种后7天左右(168居民),真菌压力生成一个违反轴外的表皮和导致uredinia释放新成立的夏孢子的形成在叶子的表面 7, 9]。在一个不兼容的交互的情况下,真菌生长早期被逮捕在殖民过程中,伴随有很强的植物防御反应( 6, 7, 10]。细胞学观察结果揭示了一个高度本地化的高度敏感反应(HR),倒塌的受感染的植物细胞和积累monolignols网站感染后48 hpi在不兼容的交互 6, 7]。在稍后时间点兼容交互,花青素,木质素,果胶,过氧化氢积累的网站感染和可能参与后期防御反应和局部阻力在杨树 5, 8, 11]。

尽管努力来描述这个pathosystem发起的,专biotrophic状态 Melampsoraspp。,缺乏有效的杂交杨树遗传转化系统容易锈真菌,杨树的长时间代一起代表分子调查一个严重的瓶颈。幸运的是,最近的树和真菌基因组学的进步帮助定义新的策略来促进pathosystem tree-rust真菌的研究模型。事实上,黑色的棉白杨的基因组序列 杨树trichocarpa“Nisqually-1”是第一个树基因组测序的联合基因组研究所(美国能源部变得)[ 12]。作为community-sequencing杨树微生物项目旨在解读生活,的基因组 m . larici-populina(应变98 ag31)已经被变得更随着测序的共生真菌与杨树的根(交互 13, 14]。杨树锈病真菌的基因组序列已经最近发布的( 15]。

的可用性宿主和寄生虫基因组序列研究提供了前所未有的机会参与植物防御和病原体毒力基因家族在一个集成pathosystem [ 5, 16, 17]。比较基因组研究与其他植物和biotrophic真菌或卵菌纲也有助于破译多年生植物物种的进化趋势潜在植物相互作用[ 18]。访问这些参考基因组也是一个很好的机会来执行转录组分析通过使用全基因组外显子习俗oligoarrays或高通量测序技术(RNA-Seq)。

 2。学习从杨树基因组和<斜体> M。larici-populina < /斜体>

完整的基因组序列 p . trichocarpa和 m . larici-populina,执行 在网上基因家族分析破译表达式是一个关键的一步,进化,基因和蛋白质的生物功能参与或调节各种各样的机制与植物免疫力或真菌发病机理。

全基因组分析杨树基因家族之前报道与植物一直在总结表中病原体的反应 1作为基础,把以前的报告由杨致远和合作者在2009年( 16]。在全球范围内,研究主要是致力于研究次生代谢等功能与植物细胞壁和木材形成有关,激素生物合成,转录因子、信号通路和氧化还原内稳态(表 1)。考虑可用的数据流,我们基本上集中在分析角度的poplar-poplar锈pathosystem执行的。科勒和合作者 19)2008年报告杨树基因的全基因组分析编码nucleotide-binding富亮氨酸重复(NB-LRR)蛋白质,代表一个大类植物抗性基因( R基因)负责识别病原体效应,导致完成电阻通过许多pathosystems effector-triggered免疫力 20., 21]。大约有400 NB-LRR基因的基因组中 p . trichocarpa,这是超过两倍 NB-LRR基因的报道 拟南芥(402年和178年,resp)。大约500的存在 NB-LRR基因在水稻基因组中不支持一个特定的增加这个基因家族的多年生植物物种( 5];然而,内容 NB-LRR基因类(TIR-NB-LRR和non-TIR-NB-LRR)单子叶植物和双子叶植物的基因组之间的不同 19]。有趣的是,许多杨树 NB-LRR根据[基因(超过70 22])在染色体19日聚集到一个超星系团本地化,附近的许多转座的元素(反转位子活动)。自retroelements已知影响基因家族增加和多样化,人们很容易假设这个超星系团是可能为新杨树苗圃 R基因( 23]。最近,罚款的映射两个耐锈蚀性位点与完整的阻力和局部阻力 m . larici-populina实现在peritelomeric染色体19的 NB-LRR强烈表明,rust-related基因超星系团 R基因属于NB-LRR类( 22]。除了卷曲螺旋(CC)和toll-interleukine受体(行动)NB-LRR类,第三类 NB-LRR基因包含床手指域(称为BED-NB-LRR,从今以后称为BNL)也报告了杨树基因组( 19, 24]。床上域的发现是在2000年首次出版,被称为床上手指,后两个 果蝇蛋白质命名牛肉和DREF包含这个领域( 25]。床上主题对应一个无处不在的锌指DNA结合域,提高此类BNL的可能参与蛋白质与DNA相互作用和最终转录调节,尽管没有证据表明这样的机制提供了( 24]。在识别病原体,植物R蛋白引发防御反应反应,以强大的感应pathogenesis-related蛋白质蛋白质(PR)转录和蛋白质含量 26]。有趣的是,除了大量的 R杨树基因组的基因,还包含一个扩大基因家族编码thaumatin-like蛋白质(tlp),对应PR-5蛋白质。这个基因家族举例说明了一个群体中国防与42在杨树与年度物种的基因基因中确定 p . trichocarpa和22 答:芥基因组序列( 12, 27]。一项研究在600张力腿平台从100种国际检索数据库显示集群系统相关的张力腿平台,丰富在白杨树和树序列,在常年物种可能代表一个特定的创新。超出了急剧扩张的国防杨树基因组中的基因,多样化和随后的子任务或neo-functionalisation可能发生在杨树张力腿平台以多元化选择观察在这个集群 27, 28]。到目前为止,其他公关没有探索基因家族在杨树的全基因组规模,这将会是很有趣的,以确定特定基因家族的其他扩展相关植物免疫发生在树木,代表这些长寿物种可能的创新。

总结的全基因组研究在杨树疾病相关基因家族。

基因家族分析 引用 暗示在植物防御反应 引用
NB-LRR(nucleotide-binding leucin-rich重复) 科勒et al。 19] Gene-for-gene耐药机制、寄主专一性的阻力(R蛋白) 琼斯和Dangl [ 20.]
BED-NB-LRR (杨树NB-LRR床的家庭) 科勒et al。 19]日尔曼·赛甘·[ 24] 床上域是一个锌指dna结合域 Markljung et al。 64年]
张力腿平台或PR5 (thaumatin-like蛋白质) 那et al。 27] 抗菌素和glycan-degrading活动 刘等人。 65年]
Phenylpropanoid新陈代谢(二次代谢) 蔡et al。 66年]Hamberger et al。 67年] 植物抗毒素合成和细胞壁加固对病原体的攻击 Bednarek和Osbourn 68年]
计算机辅助设计 (肉桂醇脱氢酶) 诺曼et al。 69年] 木质素生物合成,细胞壁加固病原体攻击 Tronchet et al。 70年]
丝兰(生长素生物合成) 你们et al。 71年] 生长素能促进biotrophic感染中毒性 格兰特和琼斯( 72年]
东盟地区论坛和辅助/ IAA (auxin-response转录因子) Kalluri et al。 73年] 生长素能促进biotrophic感染中毒性 格兰特和琼斯( 72年]
AP2 /小块土地(乙烯反应转录因子) 壮族et al。 74年] 抗病性的监管途径 Gutterson和Reuber 75年]
R2R3MYB (转录因子) 威尔金斯et al。 76年] 次生代谢调节(针对病原体攻击) Mellway et al。 77年]
LysM激酶 (信号转导) Zhang et al。 78年] 几丁质信号和真菌耐药性 Wan et al。 79年]
骑士 (磷脂酶D) 刘等人。 80年] 二级信使释放在病原体的攻击 王( 81年]
蛋白酶 (蛋白降解) Garcia-Lorenzo et al。 82年] (病原体)蛋白质降解,调节植物细胞死亡 所罗门et al。 83年]
盒 (蛋白质选择性降解) 杨et al。 84年] 病原体效应目标主机操作 块等。 85年]
Kunitz-trypsin抑制剂 (蛋白酶抑制) 主要和Constabel [ 86年] 抑制病原体蛋白酶和pathogen-triggered细胞死亡 李等人。 87年]
RBP (RNA结合蛋白) 钟声等。 88年] 病原体效应目标主机操作 傅et al。 89年]
销售税 (谷胱甘肽转移酶) 局域网et al。 90年] 异型生物质解毒和氧化还原内稳态 迪克森等。 91年]
Grx (glutaredoxin) 女裁缝师等。 92年] 氧化还原代谢和体内平衡控制氧化破裂 Rouhier et al。 93年]

基因组特征反映了biotrophic锈真菌的生活方式 m . larici-populina最近被发现( 15]。报告的16399个基因中杨树锈病基因组,引人注目的是大量的扩大lineage-specific基因家族被确定(909年lineage-specific基因家族在5304年总共5798个基因对应)。一些扩大基因家族也观察到目前只有其他Pucciniales基因组测序(小麦锈病 小麦锈菌f . sp。 tritici( 15),包括寡肽和氨基酸转运蛋白。扩大基因家族中唯一的杨树锈病,54(总共462个基因)编码小分泌蛋白(SSPs)表示假定的效应器。此外,杨树锈病基因的其他引人注目的特性包括一套减少碳水化合物的酶活性和受损和硫氮同化途径( 15]。其它植物biotrophic病原体的基因组与锈真菌基因组特征显示惊人的相似之处( 29日, 30.]。特别注意到ssp基因编码 m . larici-populina(图 2)。事实上,许多效应蛋白分泌biotrophic oomycete植物和真菌病原体SSPs未知函数及其毒性或非病原性活动可能会决定与宿主相互作用的结果( 20., 21, 31日, 32]。之间的“军备竞赛”的概念符合植物免疫系统和病原体效应器,SSPs可以显示加速进化率(即。,积极/多元化选择)可能逃避植物R protein-mediated识别( 33, 34]。在 m . larici-populinaSSP基因预测的详细注解,其次是表达和适应性进化的调查,帮助识别候选人锈效应器可能参与之间的分子的相互作用锈真菌和杨树( 17, 35)(图 2)。总共1184 SSP基因已经被鉴定和代表的基因总数的7.2% m . larici-populina基因组( 15)(图 2)。这些基因在169年组织基因家族(最大的包含111个基因成员)基因组中分散,和他们的支持当前视图的真菌数量效应器冗余和多样化的水库,对比biotrophic细菌的限制效应器曲目( 36]。有趣的是,尽管一些SSPs显示相关生锈和效应器以前描述的相似物种等 Melampsora利尼(亚麻锈)和 Uromyces fabae(豆生锈),多数SSPs报道 m . Larici-populina(69%)是特定于这个锈真菌( 15, 17]。类似的观察分析后进行了专biotrophic真菌的基因组 Blumeria茎支持进化枝的重要性,lineage-specific效应器在真菌 29日]。的一个显著特征 m . larici-populinassp是半胱氨酸残基的含量高(63%包含超过4半胱氨酸)。尽管这些残留在候选人SSP感受器的功能目前还不清楚,或许假设他们可以通过二硫键的形成有一个结构性的作用,稳定蛋白质和增强抗宿主蛋白酶( 37, 38]。其中一些半胱氨酸驻留在短字符串残留保守基因的SSP家庭成员之间([Y / F / W] xC)。这样一个主题也报道候选人效应器的大麦白粉病 b .茎小麦锈病和真菌 茎杆f . sp。 tritici和 柄锈菌triticina蛋白质的氨基端地区优先( 29日, 39]。戈弗雷et al。 39)提出了一个可能参与易位的主题效应器的寄主植物细胞,类似于守恒的氨基端RxLR主题oomycete效应器( 40- - - - - - 42]。然而,[Y / F / W] xC主题也是c端地区的一些发现 m . larici-populinaSSPs和高度在较大nonsecreted不同功能的蛋白质( 15];因此,这个主题的确切作用还有待确定。一些SSPs属于基因家族在集群分组paralogous基因(论文认定)的至少有三个和39名成员与高水平的相似之处( 17](Hacquard et al .,未公开的数据)。有趣的是,SSPs c端地区的一些论文认定显示重要的证据的积极的选择,这是强烈提示这些多样化的effector-like基因家族在与主持人互动,可能逃避识别。这样一个多元化的一个特点是活体营养效应物无毒性功能( 43- - - - - - 47]。有趣的是,一些成员的积极选择论文认定港口相对守恒的氨基端分泌肽以及K / R - D / E-rich地区(Hacquard et al .,未发表的数据),宿主细胞的易位主题报道在一些真菌和oomycete效应器( 40- - - - - - 42]。这些SSPs代表潜在的非病原性因素的生化描述正在进行(图 2)。之外的广泛描述的假定的效应器在杨树锈菌基因组中,这样的证据选择假字主张使用大规模测序的效应基因在属和物种(即候选人。,隔离不同致病型)完成效应的分子景观多样性。

路线图效应器识别 Melampsora larici-populina。

 3所示。Poplar-Poplar锈转录组:洞察植物防御反应和Stage-Specific真菌表达模式

虽然基因组分析揭示生物体的遗传潜力,转录组允许破译监管网络控制这种基因的表达项目在空间和时间。在复杂biotrophic系统涉及两个物种,调整基因重组发生在宿主和寄生虫来确定相互作用的结果( 20., 48]。事实上,植物寄主专一性的耐药机制依赖于诱导防御基因的表达,而biotrophic病原体的生活方式是基于时间和地方的表达毒性效应物感染结构(即。,germ-tubes孢子侵入菌丝,吸器)。

转录组研究在poplar-poplar锈交互显示的早期诱导防御反应在不兼容的相互作用,称为完整或寄主专一性的抵抗,而后期观察诱导防御反应的互动和兼容部分电阻( 7, 8, 11, 49, 50)(图 3)。这些研究表明,防御反应是由常见的多年生和一年生物种在分子基地。事实上,在杨树的防御反应包括诱导防御基因的典型设置,如公关蛋白质,消费税(谷胱甘肽 年代转移酶)和氧化还原内稳态酶,以及phenylpropanoid通路的基因( 5]。期间在基因诱导寄主专一性的抵抗,只有少数没有同源性与已知的蛋白质和可能代表创新常年物种( 7, 27]。此外,杨树防御反应完成,期间的差异部分抗性主要是量化和及时的监管 5]。植物转录组分析的模型 答:芥已经证明的定量性质差异兼容和不兼容的交互 51]。因此,杨树, 拟南芥(和多年生和一年生物种通过扩展)似乎分享保存的一组基因,积极反应在活体营养病原体的攻击。这句话被广泛适用的关于全球转录组分析;然而,一些特异性被描述。的确,过去的相关组织的张力腿平台优先诱导在受感染的杨树叶子部分或完整的抗锈真菌( 27]。正如上面指定的,一群11 TLP基因,到目前为止常年特有物种,诱导期间部分杨树的抗锈真菌(即。在感染后期阶段的交互与兼容 Melampsoraspp。) 27]。这种监管模式与杨树张力腿平台的另一个进化枝守恒在所有的植物,主要是诱导早期不兼容poplar-poplar锈交互( 27]。

主要转录组规定在一个兼容的 杨树/ Melampsora交互。三角形代表遗传程序设立的 杨树(上)或 m . larici-populina(底部),红色圆圈表示相关的生物功能。PTI: PAMP-triggered免疫力;ETS: effector-triggered易感性;公关:pathogenesis-related;消费税:谷胱甘肽S-transferases;主诉:小时postinoculation CAZymes: carbohydrate-active酶,SSPs:小分泌蛋白。

转录组分析的杨树叶子的无毒或毒性菌株感染 m . larici-populina在感染的早期阶段(即。,earlier than 48 hpi) are ongoing to dissect genetic reprogramming in poplar upon infection by the rust fungus (Petre et al., unpublished data). Preliminary results indicate repression of expression of genes coding for defense-related proteins and secondary metabolism enzymes at 48 compared to 18 and 24 hpi in the compatible interaction. From the “Zig-Zag” model standpoint [ 20.),这可能反映了effector-triggered易感性(ETS)促进真菌毒力通过抑制植物PAMP-triggered免疫力(PTI)。在这个阶段不超过10基因诱导的兼容的交互,包括显著诱导硫酸输送基因(图 3)。这种观察是困惑因为硫酸盐同化途径似乎受损在锈真菌 15]。这打开了有趣的角度来解决硫酸运输的作用,同化,在锈真菌代谢兼容poplar-poplar锈交互,以及它如何可能影响宿主代谢。

m . larici-populina遗传程序触发在杨树叶片感染(从夏孢子萌发形成uredinia杨树的叶子;参见图 1 (b))最近调查了全基因组外显子习俗oligoarrays [ 9, 15, 52]。有趣的是,诱导真菌基因的集合大大不同主机殖民期间优惠表达记录。在早期的时间点(24 - 48主诉,吸器形成),中间时间点(48 - 96居民,biotrophic增长)和后期(96 - 168居民,biotrophic增长,uredinia形成和孢子形成)(图 3)。引人注目的是,几类SSP基因先后表达了所有的感染,从发芽到uredinia形成,表明不同的效应器表达建立集合,促进和维护真菌biotrophy [ 52]。SSP表达式在夏孢子萌发或在感染的早期阶段(即。,24- - - - - -48 hpi) supports an early manipulation of the plant defense system by the fungus in order to promote virulence (Figure 3)。相比之下,记录编码蛋白酶和转运蛋白在96年居民优先诱导真菌已经形成许多吸器在宿主细胞,支持主机资源的吸收和营养的真菌结构作为bean之前报道锈真菌 美国fabae(见[ 53为一个完整的回顾)。在感染后期,诱导转录本编码各种脂酶和碳水化合物活性观察酶(CAZymes)是与uredinia形成现病史(96 - 168)反映潜在的开关在孢子形成过程中脂类代谢 52)(图 3)。很有趣的是,四个基因编码SSPs属于同一基因家族( m·利尼hesp - 417同系物)表达在不同的感染阶段,和他们的表达谱经RT-qPCR [ 52]。这一结果表明,波浪的SSP基因的表达可能导致营业额/ SSP的更新接口与主机或宿主细胞内biotrophic交互。

转录组研究biotrophic交互的、隔离的成绩单从感染组织不给访问特定的基因表达模式不同的致病结构。吸器的净化rust-infected bean叶子铺平了道路,这些真菌细胞的分子分析,建立专biotrophy扮演着重要角色。这种方法使得haustoria-specific cDNA序列和基因表达在这些感染的识别结构( 53- - - - - - 56]。这种方法已成功用于识别几个候选人效应器吸器的表达分泌蛋白(HESPs)模型的锈真菌 m·利尼( 57),包括几无毒性的基因。然而,具体的 在足底基因表达在其他细胞类型(即。,infection hyphae, sporogenous hyphae) was not assessed so far in rust fungi. Isolation of biotrophic infection hyphae from 炭疽菌higginsianum成功应用于 拟南芥感病叶片进行转录组分析( 58),和铁锈感染感染菌丝和派生结构得到人为大豆锈菌 美国fabae(见[ 53]详情)。使用激光捕获显微解剖(LCM)是一个重大突破,解剖相关的遗传程序biotrophy和孢子形成铁锈感染的后期(168居民),而各种真菌结构形成 在足底( 9]。LCM允许成功隔离受感染的叶肉组织包含感染菌丝和吸器,以及uredinia包含产孢子的菌丝和新成立的夏孢子下游表达式分析使用 m . larici-populina全基因组外显子习俗oligoarrays [ 9]。引人注目的是,最高度感应记录中发现真菌biotrophic结构LCM-isolated栅栏叶肉(> 100倍相比,感应LCM-isolated uredinia),几乎所有的编码SSPs。这意想不到的高数量的候选人效应器表示铁锈感染可能是重要的后期阶段的维护期间biotrophy uredinia形成和孢子形成。防止结构像吸器主机检测光合活性叶肉可能是至关重要的维持的能力锈真菌对形成孢子从植物中提取的营养结构。事实上,在自然界中,孢子形成结构保持在感病叶片和能产生成千上万的夏孢子在几个星期。记录诱导在LCM-isolated uredinia更加多样化,包括几个细胞循环,cell-rescue-related成绩单( 9]。诱导的细胞周期记录是强烈支持细胞分裂活动中观察到microdissected孢子形成区域,而cell-rescue——和国防成绩单可能反映了锈真菌的主动防御反应激活的杨树反应后期如氧化破裂或防御基因的表达在兼容poplar-poplar锈互动( 5, 8)(图 3)。有趣的是,记录累积孢子形成地区主要是检测到168年夏孢子和休息hpi在时间进程表达研究[ 52]。相比之下,基因诱导microdissected-infected叶肉和编码SSPs在时间进程中主要表达在96居民感染,在吸器和感染的一个阶段,只有由菌丝( 52]。观察支持转录之间切换不同的真菌在受感染的植物组织细胞类型uredinia形成和孢子形成的阶段。

工具的组合转录组和LCM显然表明锈真菌遗传学的深入和全面的视图可以从这项研究中获得的 在足底感染的结构。未来的发展方向将担心真菌的鉴定决定因素控制开关导致主机和uredinia形成的分子控制biotrophy基地。

 4所示。向候选人效应描述:功能方法的必要性

结合基因组和转录组分析导致一个非常大的定义的候选人 m . larici-populina效应器( 15, 17]。正在进行的研究基于高通量基因组和转录组测序与致病型定义额外的杨树锈病隔离将完整和精确的候选人效应器的列表。因此,步骤定义为“阿尔法诺效应发现”( 59]相当先进,几乎完全,彻底的库存的假定的效应器锈真菌病原体。下一步将由毒性效应的描述(图/无毒性功能 2)。这些功能的调查将基于候选效应编码序列的异源表达 大肠杆菌或其他生产系统后续纯化的重组蛋白。蛋白质表达模式、亚细胞定位、生化特性分析和解决立体的结构以及蛋白质相互作用分析将有助于解决主要问题关于高度多样化的角色(s)和冗余的SSP基因毒性和biotrophy。有些效应器易位到宿主细胞?细胞质效应物进入宿主细胞如何?在哪里他们本地化,这是本地化动态在感染吗?有什么目标或扶少团团员真菌效应器的宿主细胞和它们如何相互作用?为了有一个准确的视觉效应函数,假定的效应目标应该分析以类似的方式( 59]。除了 在体外分析, 在活的有机体内实验也验证效应所需的行动在主机。许多正在努力建立在杨树遗传转化和/或化验 Melampsora研究 在活的有机体内基因参与poplar-poplar生锈的功能交互。描述的毒性作用 m . larici-populina使用bacterial-based效应器蛋白注入系统 拟南芥目前正在开发(h·日尔曼和a·赛甘·、个人通信)。在此系统中,细菌生长在植物叶片作为一名记者effector-triggered植物防御抑制( 60]。此外,瞬时表达检测效应蛋白的杨树叶子可能会导致非病原性函数的描述报告的局部过敏的反应。flax-flax锈病的分子分析pathosystem代表该领域的最先进的铁锈pathosystem [ 57, 61年- - - - - - 63年),是鼓舞人心的设置策略对杨树锈病感受器的功能描述和无毒性的基因。杂交杨树的大范围窝藏8完成电阻构成一个健壮的基础等未来的筛选实验。

 确认

作者想要热情地感谢我们所有的同事在树/微生物相互作用联合单位INRA和南希大学富有成果的合作在过去的几年中,许多真菌效应器的概念讨论tree-fungi交互,特别是弗朗西斯•马丁Annegret科勒,艾米莉Tisserant,瓦莱丽•Legue克莱尔·Veneault-Fourrey和克里斯汀Delaruelle导致最近poplar-poplar锈基因组学和转录组研究。他们也想感谢大卫•乔利(目前在Bakkeren实验室博士后,英属哥伦比亚大学加拿大)对他的努力的注释 m . larici-populina候选人感受器和Yao-Cheng林(比利时根特VIB博士后)惊人的时间致力于分析 Melampsora基因组。作者也承认他们的合作者阿尔芒·赛甘·雨果和日尔曼在加拿大森林服务(加拿大魁北克)持续发展杨树锈病效应器功能化验。最后,变得是承认的测序和注释团队日常工作生产真菌基因组序列的质量很好。美国Hacquard和b . Petre贡献了同样的工作。

 矮松 J。 弗雷 P。 裴 m . H。 麦克拉肯 a。R。 杨树无性系和之间的相互作用 Melampsora人口和他们的影响为持久抗性育种 生锈的疾病柳树和杨树 2005年 英国瓦林福德 出租车国际 139年 154年 鲁宾 e . M。 纤维素生物燃料的基因组学 自然 2008年 454年 7206年 841年 845年 2 - s2.0 - 49649106060 10.1038 / nature07190 纳 年代。 辛格 d . V。 长途色散生锈的病原体 年度回顾的植物病理学 1990年 28 139年 153年 2 - s2.0 - 0025588085 巴尔 B。 霍尔基 F。 Dutech C。 Andrieux 一个。 矮松 J。 弗雷 P。 杨树锈菌的遗传结构 Melampsora larici-populina:证据的隔离距离最近的欧洲和海外创始人的影响 感染、遗传与进化 2008年 8 5 577年 587年 2 - s2.0 - 50549097124 10.1016 / j.meegid.2008.04.005 Duplessis 年代。 主要 i T。 马丁 F。 ·赛甘· 一个。 杨树与病原体相互作用:见解 杨树抵抗和防御基因的全基因组分析家庭和基因表达分析 植物科学的关键评论 2009年 28 5 309年 334年 2 - s2.0 - 77449137063 10.1080 / 07352680903241063 Laurans F。 彼拉多 G。 在杨树组织学方面的高度敏感反应 Melampsora larici-populina 植物病理学 1999年 89年 3 233年 238年 2 - s2.0 - 0033058484 里纳尔蒂 C。 科勒 一个。 弗雷 P。 Duchaussoy F。 Ningre N。 Couloux 一个。 Wincker P。 Le Thiec D。 Fluch 年代。 马丁 F。 Duplessis 年代。 文本分析的杨树叶子的兼容和不兼容的菌株感染叶面生锈 Melampsora larici-populina 植物生理学 2007年 144年 1 347年 366年 2 - s2.0 - 34250650424 10.1104 / pp.106.094987 博伊尔 B。 堤坝 V。 哈默尔 l . P。 妮可 m . C。 ·赛甘· 一个。 两个截然不同的杨树分子和组织化学的描述 Melampsora叶锈病pathosystems 植物生物学 2010年 12 2 364年 376年 10.1111 / j.1438-8677.2009.00310.x Hacquard 年代。 Delaruelle C。 Legue V。 Tisserant E。 科勒 一个。 弗雷 P。 马丁 F。 Duplessis 年代。 激光捕获显微解剖uredinia形成的 Melampsora larici-populina显示一个转录开关biotrophy和孢子形成之间的关系 分子Plant-Microbe交互 2010年 23 10 1275年 1286年 2 - s2.0 - 77956759430 10.1094 / mpmi - 05 - 10 - 0111 Hacquard 年代。 Veneault-Fourrey C。 Delaruelle C。 弗雷 P。 马丁 F。 Duplessis 年代。 的验证 Melampsora larici-populina参考基因 在足底RT-quantitative PCR表达分析在时间进程感染的杨树叶子 生理和分子植物病理学 2011年 75年 3 106年 112年 2 - s2.0 - 78549277517 10.1016 / j.pmpp.2010.10.003 米兰达 M。 拉尔夫 s G。 Mellway R。 白色的 R。 希斯 m . C。 Bohlmann J。 Constabel c·P。 杂交杨树的转录反应( 杨树trichocarpax P。 摘要)感染 Melampsora母体"叶锈病是类黄酮途径诱导基因导致原花青素的积累 分子Plant-Microbe交互 2007年 20. 7 816年 831年 2 - s2.0 - 34250621983 10.1094 / mpmi - 20 - 7 - 0816 Tuskan g。 DiFazio 年代。 简颂 年代。 Bohlmann J。 眼镜 我。 Hellsten U。 普特南 M。 拉尔夫 年代。 Rombauts 年代。 Salamov 一个。 史肯 J。 Sterck l Aerts 一个。 Bhalerao R R。 Bhalerao r P。 Blaudez D。 Boerjan W。 布朗 一个。 布伦纳 一个。 Busov V。 坎贝尔 M。 卡尔森 J。 Chalot M。 查普曼 J。 程ydF4y2Ba g . L。 库珀 D。 Coutinho p . M。 女裁缝师 J。 秘密 年代。 体弱的 Q。 坎宁安 R。 戴维斯 J。 Degroeve 年代。 Dejardin 一个。 Depamphilis C。 德特 J。 短剑 B。 Dubchak 我。 Duplessis 年代。 Ehlting J。 埃利斯 B。 Gendler K。 古德斯坦 D。 Gribskov M。 Grimwood J。 挖槽机 一个。 甘特 l Hamberger B。 海因策 B。 Helariutta Y。 Henrissat B。 霍利甘 D。 霍尔特 R。 黄 W。 Islam-Faridi N。 琼斯 年代。 Jones-Rhoades M。 约根森 R。 Joshi C。 Kangasjarvi J。 Karlsson J。 凯莱赫 C。 柯克帕特里克 R。 Kirst M。 科勒 一个。 Kalluri U。 此外 F。 Leebens-Mack J。 Leple j . C。 Locascio P。 卢 Y。 卢卡斯 年代。 马丁 F。 Montanini B。 那不勒斯 C。 纳尔逊 d·R。 纳尔逊 C。 Nieminen K。 尼尔森 O。 Pereda V。 彼得 G。 菲利普 R。 彼拉多 G。 Poliakov 一个。 Razumovskaya J。 理查森 P。 里纳尔蒂 C。 Ritland K。 Rouze P。 Ryaboy D。 垃圾 J。 施克拉德 J。 Segerman B。 胫骨 H。 西迪基 一个。 Sterky F。 特里 一个。 蔡 c·J。 Uberbacher E。 Unneberg P。 Vahala J。 墙 K。 Wessler 年代。 杨 G。 阴 T。 道格拉斯 C。 马拉 M。 桑德伯格 G。 Van de同行 Y。 Rokhsar D。 黑色的棉白杨的基因组, 杨树trichocarpa(托。&灰色) 科学 2006年 313年 5793年 1596年 1604年 2 - s2.0 - 33748760611 10.1126 / science.1128691 马丁 F。 Aerts 一个。 Ahren D。 布朗 一个。 Danchin 大肠G.J. Duchaussoy F。 Gibon J。 科勒 一个。 林奎斯特 E。 Pereda V。 Salamov 一个。 夏皮罗 h·J。 Wuyts J。 Blaudez D。 Buee M。 Brokstein P。 Canback B。 科恩 D。 冷冷清清 p E。 Coutinho p . M。 Delaruelle C。 德特 j . C。 Deveau 一个。 DiFazio 年代。 Duplessis 年代。 Fraissinet-Tachet l Lucic E。 Frey-Klett P。 Fourrey C。 Feussner 我。 同性恋 G。 Grimwood J。 Hoegger p . J。 耆那教徒的 P。 Kilaru 年代。 拉贝风 J。 林 y . C。 Legue V。 Le顶端 F。 Marmeisse R。 Melayah D。 Montanini B。 Muratet M。 Nehls U。 Niculita-Hirzel H。 Secq m . P.O.-L。 彼得 M。 Quesneville H。 Rajashekar B。 帝国 M。 Rouhier N。 垃圾 J。 阴 T。 Chalot M。 Henrissat B。 ku U。 卢卡斯 年代。 Van de同行 Y。 Podila g·K。 Polle 一个。 Pukkila p . J。 理查森 p . M。 Rouze P。 桑德斯 i R。 Stajich j·E。 Tunlid 一个。 Tuskan G。 眼镜 i V。 的基因组 Laccaria二色的为菌根共生提供了见解 自然 2008年 452年 7183年 88年 92年 10.1038 / nature06556 马丁 F。 Gianinazzi-Pearson V。 Hijri M。 拉默斯 P。 Requena N。 桑德斯 i R。 Shachar-Hill Y。 夏皮罗 H。 Tuskan g。 年轻的 j·p·W。 长很难完成的道路 血管球intraradices基因组 新植物学家 2008年 180年 4 747年 750年 2 - s2.0 - 55649111646 10.1111 / j.1469-8137.2008.02671.x Duplessis 年代。 库莫 c。 林 y . C。 Aerts 一个。 Tisserant E。 Veneault-Fourrey C。 乔利 d . L。 Hacquard 年代。 Amselem J。 Cantarel b . L。 赵 R。 Coutinho p . M。 Feaue N。 场 M。 弗雷 P。 Gelhaye E。 戈德堡 J。 Grabherr m·G。 Kodira c, D。 科勒 一个。 ku U。 林奎斯特 大肠。 卢卡斯 s M。 Mago R。 Mauceli E。 莫林 E。 Murat C。 Pangilinan j·L。 公园 R。 皮尔森 M。 Quesneville H。 Rouhier N。 Sakthikumar 年代。 Salamov 答:一个。 垃圾 J。 出售 B。 夏皮罗 H。 Tanguay P。 Tuskan g。 Henrissat B。 Van de同行 Y。 Rouze P。 埃利斯 j·G。 多兹 p . N。 史肯 j·E。 钟 年代。 哈梅林 r . C。 眼镜 i V。 萨博 l . J。 马丁 F。 预留biotrophy特性瓦解锈真菌的基因组分析 美国国家科学院院刊》上的美利坚合众国 2011年 108年 22 9166年 9171年 10.1073 / pnas.1019315108 杨 X。 Kalluri 美国C。 DiFazio s P。 Wullschleger s D。 Tschaplinski t·J。 程 z . M。 Tuskan g。 杨树基因组学:状态的科学 植物科学的关键评论 2009年 28 5 285年 308年 2 - s2.0 - 77449106478 10.1080 / 07352680903241014 乔利 d . L。 Hacquard 年代。 合 N。 Tanguay P。 马丁 F。 哈梅林 R。 Duplessis 年代。 Antoun H。 阿维斯 T。 Brisson l 普雷沃斯特 D。 Trepanier M。 追逐检查参与组成分泌腺的效应器 Melampsora larici-populina 生物学Plant-Microbe交互 2010年 7 圣保罗,明尼苏达州,美国 国际社会对分子Plant-Microbe交互 论文77 帕特森 a . H。 Freeling M。 唐 H。 王 X。 从植物的比较基因组序列 植物生物学的年度审查 2010年 61年 349年 372年 2 - s2.0 - 77952476959 10.1146 / annurev - arplant - 042809 - 112235 科勒 一个。 里纳尔蒂 C。 Duplessis 年代。 胃痛 M。 Geelen D。 Duchaussoy F。 迈耶斯 b . C。 Boerjan W。 马丁 F。 全基因组国家统计局抗性基因的识别 杨树trichocarpa 植物分子生物学 2008年 66年 6 619年 636年 2 - s2.0 - 40949127893 10.1007 / s11103 - 008 - 9293 - 9 琼斯 j . D。 Dangl j·L。 植物免疫系统 自然 2006年 444年 7117年 323年 329年 2 - s2.0 - 33751100626 10.1038 / nature05286 多兹 p . N。 Rathjen j . P。 植物免疫:对植物与交互的集成视图 自然遗传学评论 2010年 11 8 539年 548年 2 - s2.0 - 77954763024 10.1038 / nrg2812 情报 一个。 豪尔赫 V。 Dowkiw 一个。 定性和定量抗性叶锈病终于映射在两nucleotide-binding网站富亮氨酸重复(NBS-LRR)丰富的基因组区域杨树的染色体19 新植物学家 2011年 192年 1 151年 163年 10.1111 / j.1469-8137.2011.03786.x 英纳斯 r·W。 Ameline-Torregrosa C。 阿什 T。 大炮 E。 大炮 美国B。 查柯 B。 程ydF4y2Ba n·w·G。 Couloux 一个。 Dalwani 一个。 丹尼 R。 Deshpande 年代。 伊根 a . N。 格洛弗 N。 汉斯 c·S。 豪厄尔 年代。 Ilut D。 杰克逊 年代。 赖 H。 Mammadov J。 Del Campo s M。 麦特卡尔夫 M。 阮 一个。 O 'Bleness M。 Pfeil b E。 Podicheti R。 Ratnaparkhe m B。 Samain 年代。 桑德斯 我。 Segurens B。 Sevignac M。 Sherman-Broyles 年代。 Thareau V。 塔克 d . M。 墙体 J。 Wawrzynski 一个。 易 J。 柯南道尔 J·J。 古 V。 罗伊 b。 Maroof m·a·S。 年轻的 n D。 微分retroelements积累和多样化NB-LRR抗病基因的复制地区多倍体祖先的大豆 植物生理学 2008年 148年 4 1740年 1759年 2 - s2.0 - 57749105200 10.1104 / pp.108.127902 日尔曼 H。 ·赛甘· 一个。 先天免疫:杨树了床? 新植物学家 2011年 189年 3 678年 687年 阿拉 l 床上的手指,小说在chromatin-boundary-element-binding蛋白质和转座酶dna结合域 生化科学趋势 2000年 25 9 421年 423年 2 - s2.0 - 0034284435 10.1016 / s0968 - 0004 (00) 01620 - 0 房龙 l . C。 代表 M。 Pieterse c·m·J。 诱导与国防有关的蛋白在感染植物的重要性 年度回顾的植物病理学 2006年 44 135年 162年 2 - s2.0 - 33748941620 10.1146 / annurev.phyto.44.070505.143425 那 B。 主要 我。 Rouhier N。 Duplessis 年代。 真核生物的全基因组分析thaumatin-like蛋白质(tlp),以杨树为主 BMC植物生物学 2011年 11日,第三十三条 10.1186 / 1471-2229-11-33 赵 j . P。 苏 x H。 模式thaumatin-like蛋白质的分子进化和预测功能 杨树trichocarpa 足底 2010年 232年 4 949年 962年 2 - s2.0 - 77955842087 10.1007 / s00425 - 010 - 1218 - 6 Spanu p D。 阿伯特 j . C。 Amselem J。 Burgis t。 索安 d . M。 存根 K。 范Themaat e . v . L。 布朗 j·k·M。 屠夫 美国一个。 Gurr 美国J。 Lebrun m . H。 Ridout c·J。 Schulze-Lefert P。 托尔伯特 n . J。 内贾德 N。 Ametz C。 巴顿 g·R。 Benjdia M。 Bidzinski P。 Bindschedler l . V。 这两个 M。 布鲁尔 m . T。 Cadle-Davidson l Cadle-Davidson M . M。 Collemare J。 克莱默 R。 弗伦克尔 O。 戈弗雷 D。 哈里曼 J。 Hoede C。 王 b . C。 Klages 年代。 Kleemann J。 诺尔 D。 哥弟Koti p S。 Kreplak J。 Lopez-Ruiz f·J。 陆 X。 前川 T。 Mahanil 年代。 Micali C。 Milgroom m·G。 蒙大拿 G。 黑色 年代。 奥康奈尔 r . J。 Oberhaensli 年代。 Parlange F。 需要好好 C。 Quesneville H。 莱因哈特 R。 Rott M。 教堂司事 年代。 施密特 s M。 肖恩 M。 Skamnioti P。 大梁 H。 史蒂芬斯 一个。 中田英寿, H。 Thordal-Christensen H。 Vigouroux M。 Weßling R。 柳条 T。 Panstruga R。 基因组扩张和白粉病基因损失在极端寄生真菌揭示权衡 科学 2010年 330年 6010年 1543年 1546年 2 - s2.0 - 78650122420 10.1126 / science.1194573 巴克斯特 l Tripathy 年代。 Ishaque N。 引导 N。 卡布拉尔 一个。 可门 E。 薄 M。 Ah-Fong 一个。 安德森 R。 Badejoko W。 Bittner-Eddy P。 Boore j·L。 Chibucos m . C。 科茨 M。 Dehal P。 Delehaunty K。 越南盾 年代。 当通 P。 小仲马 B。 Fabro G。 Fronick C。 Fuerstenberg 我美国。 富尔顿 l Gaulin E。 Govers F。 休斯 l Humphray 年代。 江 r·h·Y。 Judelson H。 Kamoun 年代。 Kyung K。 梅耶尔 H。 风骚女子 P。 莫里斯 P。 纳尔逊 J。 Phuntumart V。 Qutob D。 Rehmany 一个。 Rougon-Cardoso 一个。 Ryden P。 Torto-Alalibo T。 Studholme D。 王 Y。 赢得 J。 木 J。 克利夫顿 s W。 罗杰斯 J。 Van Den Ackerveken G。 琼斯 j·d·G。 麦克道尔 j . M。 Beynon J。 泰勒 b . M。 签名的专biotrophy适应 Hyaloperonospora arabidopsidis基因组 科学 2010年 330年 6010年 1549年 1551年 2 - s2.0 - 78650126298 10.1126 / science.1195203 Stergiopoulos 我。 德智慧 p . J。 真菌效应蛋白 年度回顾的植物病理学 2009年 47 233年 263年 2 - s2.0 - 67649550674 10.1146 / annurev.phyto.112408.132637 泰勒 b . M。 进入和破坏:毒性效应oomycete植物病原体的蛋白质 细胞微生物学 2009年 11 1 13 20. 2 - s2.0 - 58149293042 10.1111 / j.1462-5822.2008.01240.x Aguileta G。 Refregier G。 Yockteng R。 弗尔涅 E。 吉拉德都 T。 病原体的快速进化的基因:检测方法之间的积极的选择和例子真菌、细菌、病毒和原生生物 感染、遗传与进化 2009年 9 4 656年 670年 2 - s2.0 - 68949148715 10.1016 / j.meegid.2009.03.010 Terauchi R。 吉田 K。 对人口基因组effector-effector目标交互 新植物学家 2010年 187年 4 929年 939年 2 - s2.0 - 77955764023 10.1111 / j.1469-8137.2010.03408.x 乔利 d . L。 合 N。 Tanguay P。 哈梅林 r . C。 分泌蛋白进化的比较分析利用四个杨树叶子生锈(的表达序列标签 Melampsoraspp)。 BMC基因组学 2010年 11 1,第422条 2 - s2.0 - 77955400711 10.1186 / 1471-2164-11-422 施耐德 d . J。 Collmer 一个。 研究植物基因组学时代互动:超越分子系统生物学科赫法则 年度回顾的植物病理学 2010年 48 457年 479年 2 - s2.0 - 77956097573 10.1146 / annurev -发朵- 073009 - 114411 代表 M。 小主机殖民期间plant-pathogenic真菌分泌的蛋白质 《微生物学字母 2005年 253年 1 19 27 2 - s2.0 - 27744582427 10.1016 / j.femsle.2005.09.014 Kamoun 年代。 目录检查参与组成分泌腺效应的植物病原卵菌纲 年度回顾的植物病理学 2006年 44 41 60 2 - s2.0 - 33748334490 10.1146 / annurev.phyto.44.070505.143436 戈弗雷 D。 Bohlenius H。 需要好好 C。 张 Z。 Emmersen J。 Thordal-Christensen H。 白粉病真菌效应候选人氨基端Y / F / WxC-motif分享 BMC基因组学 2010年 11 1,第317条 2 - s2.0 - 77952389655 10.1186 / 1471-2164-11-317 Whisson s . C。 Boevink p C。 Moleleki l Avrova a . O。 莫拉莱斯 j·G。 吉洛伊 e . M。 阿姆斯特朗 m·R。 Grouffaud 年代。 车西 P。 查普曼 年代。 嗯 我。 托斯 即K。 普里查德 l 桦木 p . r . J。 交付的易位信号oomycete效应为寄主植物细胞的蛋白质 自然 2007年 450年 7166年 115年 118年 2 - s2.0 - 35948991117 10.1038 / nature06203 江 r·h·Y。 Tripathy 年代。 Govers F。 泰勒 b . M。 RXLR效应在两个水库 疫霉物种是由一个快速发展的总科拥有超过700名会员 美国国家科学院院刊》上的美利坚合众国 2008年 105年 12 4874年 4879年 2 - s2.0 - 42449116668 10.1073 / pnas.0709303105 羽衣甘蓝 s D。 顾 B。 Capelluto d·G。 窦 D。 费尔德曼 E。 说法 一个。 阿雷东多 f . D。 Hanlon R。 Fudal 我。 Rouxel T。 劳伦斯 c . B。 山 W。 泰勒 b . M。 外部脂质PI3P调节真核病原体效应物进入植物和动物宿主细胞 细胞 2010年 142年 2 284年 295年 2 - s2.0 - 77955041178 10.1016 / j.cell.2010.06.008 赢得 J。 摩根 W。 Bos J。 Krasileva k V。 卡诺 l . M。 Chaparro-Garcia 一个。 阿玛 R。 Staskawicz b . J。 Kamouna 年代。 自适应进化目标c端域RXLR效应器的植物病原卵菌纲 植物细胞的 2007年 19 8 2349年 2369年 2 - s2.0 - 35348915452 10.1105 / tpc.107.051037 Van Der Merwe M . M。 金尼尔 m·W。 巴雷特 l·G。 多兹 p . N。 Ericson l 束缚 p . H。 体细胞杂种 J·J。 积极的选择 AvrP4属非病原性基因同系物 Melampsora 《皇家学会学报B 2009年 276年 1669年 2913年 2922年 2 - s2.0 - 68249085537 10.1098 / rspb.2009.0328 艾伦 r . L。 Bittner-Eddy p D。 Grenville-Briggs l . J。 Meitz j . C。 Rehmany 答:P。 玫瑰 l E。 Beynon j·L。 开始共同进化之间的冲突 拟南芥和霜霉病 科学 2004年 306年 5703年 1957年 1960年 2 - s2.0 - 16544393499 10.1126 / science.1104022 Rehmany 答:P。 戈登 一个。 玫瑰 l E。 艾伦 r . L。 阿姆斯特朗 m·R。 Whisson s . C。 Kamoun 年代。 泰勒 b . M。 桦木 p . r . J。 Beynon j·L。 微分识别高度发散的霜霉病非病原性基因的等位基因 RPP1抗性基因从两个 拟南芥行 植物细胞的 2005年 17 6 1839年 1850年 2 - s2.0 - 27944450693 10.1105 / tpc.105.031807 巴雷特 l·G。 束缚 p . H。 多兹 p . N。 Van Der Merwe M。 林德 C . C。 劳伦斯 g . J。 体细胞杂种 J·J。 多样性和自然种群的演化效应位点植物病原体 Melampsora利尼 分子生物学与进化 2009年 26 11 2499年 2513年 2 - s2.0 - 73349090580 10.1093 / molbev / msp166 这两个 M。 Csukai M。 Stumpf m P。 Spanu p D。 基因表达谱的 Blumeria茎显示在开发过程中主要代谢的动态变化预留biotrophic病原体 植物细胞的 2005年 17 7 2107年 2122年 2 - s2.0 - 29844441346 10.1105 / tpc.105.032631 Azaiez 一个。 博伊尔 B。 堤坝 V。 ·赛甘· 一个。 转录组分析在杂交杨树交互 Melampsora锈真菌 分子Plant-Microbe交互 2009年 22 2 190年 200年 2 - s2.0 - 59749096088 10.1094 / mpmi - 22 - 2 - 0190 堤坝 V。 主要 我。 Levasseur C。 加拿大 l 麦凯 J。 ·赛甘· 一个。 表达分析和功能分析 杨树在国防WRKY23揭示了一个监管的作用 新植物学家 2009年 184年 1 48 70年 2 - s2.0 - 69949096594 10.1111 / j.1469-8137.2009.02955.x 道 Y。 谢 Z。 程ydF4y2Ba W。 Glazebrook J。 常 h·S。 汉 B。 朱 T。 邹 G。 片瞳 F。 定量的性质 拟南芥反应在兼容和不兼容的交互与细菌病原体 两 植物细胞的 2003年 15 2 317年 330年 2 - s2.0 - 0037324536 10.1105 / tpc.007591 Duplessis 年代。 Hacquard 年代。 Delaruelle C。 Melampsora larici-populina记录分析在萌发和时间进程感染杨树叶子揭示动态表达式模式与毒性和biotrophy有关 分子Plant-Microbe交互 2011年 24 7 808年 818年 Voegele r·T。 哈恩 M。 Mendgen K。 Deising h . B。 锈菌目:细胞学、生物化学和分子生物学 的真菌界 2009年 5 柏林,德国 施普林格 69年 98年 植物的关系 哈恩 M。 Mendgen K。 从不同锈真菌隔离ConA绑定的吸器和比较他们的表面品质 原生质 1992年 170年 3 - 4 95年 103年 2 - s2.0 - 0001909422 10.1007 / BF01378785 哈恩 M。 Mendgen K。 表征planta-induced锈病基因隔绝haustorium-specific cDNA库 分子Plant-Microbe交互 1997年 10 4 427年 437年 2 - s2.0 - 0030612737 Catanzariti a . M。 Mago R。 埃利斯 J。 多兹 P。 构建haustorium-specific锈真菌的互补脱氧核糖核酸数据库 分子生物学方法 2011年 712年 79年 87年 10.1007 / 978 - 1 - 61737 - 998 - 7 - _8 Catanzariti a . M。 多兹 p . N。 劳伦斯 g . J。 Ayliffe m·A。 埃利斯 j·G。 吸器的表达分泌蛋白质从亚麻生锈是无毒性的高纯度等 植物细胞的 2006年 18 1 243年 256年 2 - s2.0 - 33645729843 10.1105 / tpc.105.035980 中田英寿, H。 Dolf 一个。 Endl E。 奥康奈尔 R。 流仪净化 炭疽菌higginsianumbiotrophic菌丝从 拟南芥叶子stage-specific转录组分析 植物杂志 2009年 59 4 672年 683年 2 - s2.0 - 68849123996 10.1111 / j.1365 - 313 x.2009.03896.x 阿尔法诺 j . R。 未来的路线图研究植物病原体效应器 分子植物病理学 2009年 10 6 805年 813年 2 - s2.0 - 70350235032 10.1111 / j.1364-3703.2009.00588.x 孙 k . H。 Lei R。 Nemri 一个。 琼斯 j·d·G。 霜霉病的效应蛋白ATR1 ATR13促进疾病易感性 拟南芥 植物细胞的 2007年 19 12 4077年 4090年 2 - s2.0 - 39149138096 10.1105 / tpc.107.054262 多兹 p . N。 劳伦斯 g . J。 Catanzariti a . M。 Ayliffe m·A。 埃利斯 j·G。 的 Melampsora利尼AvrL567无毒性基因表达在吸器和他们的产品是公认的植物细胞内 植物细胞的 2004年 16 3 755年 768年 2 - s2.0 - 1542542334 10.1105 / tpc.020040 Rafiqi M。 氮化镓 P h P。 Ravensdale M。 劳伦斯 g . J。 埃利斯 j·G。 琼斯 d . A。 Hardham a。R。 多兹 p . N。 亚麻生锈的内化成亚麻和烟草细胞无毒性蛋白质可以发生在病原体的缺失 植物细胞的 2010年 22 6 2017年 2032年 2 - s2.0 - 77955889106 10.1105 / tpc.109.072983 Bernoux M。 已经 T。 威廉姆斯 年代。 沃伦 C。 队 D。 Valkov E。 张 X。 埃利斯 j·G。 科比 B。 多兹 p . N。 植物抗病蛋白的结构和功能分析行动self-association域显示接口,信号,自动调整 细胞宿主和微生物 2011年 9 3 200年 211年 10.1016 / j.chom.2011.02.009 Markljung E。 江 l 杰夫 j . D。 ZBED6,小说转录因子是从驯养DNA transposaon调节IGF2表达和肌肉的生长 公共科学图书馆生物学 2009年 7 12 e1000256 刘 J。 Sturrock R。 Ekramoddoullah a . k . M。 thaumatin-like蛋白质的总科:它的起源,进化,对生物功能和表达 植物细胞的报道 2010年 29日 5 419年 436年 2 - s2.0 - 77952423798 10.1007 / s00299 - 010 - 0826 - 8 蔡 C。 哈丁 美国一个。 Tschaplinski t·J。 Lindroth r . L。 元 Y。 全基因组分析的结构基因调节国防phenylpropanoid新陈代谢 杨树 新植物学家 2006年 172年 1 47 62年 2 - s2.0 - 33747770767 10.1111 / j.1469-8137.2006.01798.x Hamberger B。 埃利斯 M。 弗里德曼 M。 代理Souza C。 Barbazuk B。 道格拉斯 c·J。 phenylpropanoid-related基因的全基因组分析 杨树trichocarpa, 拟南芥, 栽培稻: 杨树木质素工具箱和保护和多样化的被子植物基因家族 加拿大植物学杂志》 2007年 85年 12 1182年 1201年 2 - s2.0 - 39649119903 10.1139 / b07 - 098 Bednarek P。 Osbourn 一个。 Plant-microbe交互:化学多样性在植物防御 科学 2009年 324年 5928年 746年 748年 2 - s2.0 - 65649154085 10.1126 / science.1171661 诺曼 一个。 墙 p K。 DiLoreto 年代。 dePamphilis c·W。 卡尔森 j·E。 保护和散度的小分子核糖核酸 杨树 BMC基因组学 2007年 8日,第481条 2 - s2.0 - 41149120780 10.1186 / 1471-2164-8-481 Tronchet M。 Balague C。 Kroj T。 Jouanin l 罗比 D。 苯丙烯醇dehydrogenases-C和D,木质素生物合成的关键酶,在拟南芥抗病中起着必不可少的作用 分子植物病理学 2010年 11 1 83年 92年 2 - s2.0 - 73649149404 10.1111 / j.1364-3703.2009.00578.x 叶 X。 康 b G。 Osburn l D。 李 Y。 程 z . M。 识别的flavin-dependent monooxygenase-encoding丝兰基因家族 杨树trichocarpa及其在植物组织和表达来响应激素和环境压力 植物细胞、组织和器官文化 2009年 97年 3 271年 283年 2 - s2.0 - 67349278019 10.1007 / s11240 - 009 - 9526 - x 格兰特 m·R。 琼斯 j·d·G。 激素(dis)和谐模具工厂健康和疾病 科学 2009年 324年 5928年 750年 752年 2 - s2.0 - 65649142963 10.1126 / science.1173771 Kalluri 美国C。 Difazio s P。 布伦纳 a . M。 Tuskan g。 全基因组分析,辅助/ IAA和ARF基因家族在杨树trichocarpa BMC植物生物学 2007年 7,第五十九条 2 - s2.0 - 37849021330 10.1186 / 1471-2229-7-59 壮族 J。 蔡 B。 彭 r·H。 朱 B。 金 x F。 雪 Y。 高 F。 傅 x Y。 田 y S。 赵 W。 乔 y S。 张 Z。 熊 答:S。 姚 问:H。 全基因组分析AP2 /小块土地的基因家族 杨树trichocarpa 生物化学和生物物理研究通信 2008年 371年 3 468年 474年 2 - s2.0 - 43549110697 10.1016 / j.bbrc.2008.04.087 Gutterson N。 Reuber t . L。 监管的抗病途径AP2 /小块土地转录因子 当前植物生物学的观点 2004年 7 4 465年 471年 2 - s2.0 - 3042725243 10.1016 / j.pbi.2004.04.007 威尔金斯 O。 Nahal H。 Foong J。 Provart n . J。 坎贝尔 M . M。 扩张和多元化的杨树R2R3-MYB家族的转录因子 植物生理学 2009年 149年 2 981年 993年 2 - s2.0 - 60249102826 10.1104 / pp.108.132795 Mellway r D。 Tran l . T。 Prouse m B。 坎贝尔 M . M。 Constabel c·P。 伤口、病原体、紫外线B-responsive MYB134基因编码一种R2R3 MYB转录因子调节proanthocyanidin合成在杨树 植物生理学 2009年 150年 2 924年 941年 2 - s2.0 - 66649132764 10.1104 / pp.109.139071 张 x C。 吴 X。 Findley 年代。 王ydF4y2Ba J。 Libault M。 阮 h·T。 大炮 美国B。 斯泰西 G。 分子进化的细胞溶解酶motif-type受体激酶在植物 植物生理学 2007年 144年 2 623年 636年 2 - s2.0 - 34250670440 10.1104 / pp.107.097097 王ydF4y2Ba J。 张 X。 Neece D。 Ramonell k . M。 深谷 年代。 金 s Y。 斯泰西 m·G。 斯泰西 G。 一个LysM受体激酶发挥了至关重要的作用甲壳素信号和真菌耐药性 拟南芥 植物细胞的 2008年 20. 2 471年 481年 2 - s2.0 - 45149090440 10.1105 / tpc.107.056754 刘 Q。 张 C。 杨 Y。 胡 X。 全基因组和分子进化分析磷脂酶D基因家族的白杨树和葡萄 BMC植物生物学 2010年 10日,第117条 2 - s2.0 - 77953638304 10.1186 / 1471-2229-10-117 王 X。 监管职能的磷脂酶D和磷脂酸在植物的生长、发展、和压力反应 植物生理学 2005年 139年 2 566年 573年 2 - s2.0 - 31844454590 10.1104 / pp.105.068809 Garcia-Lorenzo M。 Sjodin 一个。 简颂 年代。 恐慌 C。 蛋白酶基因家族在 杨树和 拟南芥 BMC植物生物学 2006年 6日,第三十条 10.1186 / 1471-2229-6-30 所罗门 M。 Belenghi B。 Delledonne M。 梅纳 E。 莱文 一个。 半胱氨酸蛋白酶和蛋白酶抑制剂基因的参与调节细胞程序性死亡在植物 植物细胞的 1999年 11 3 431年 444年 2 - s2.0 - 0033101490 10.1105 / tpc.11.3.431 杨 x H。 Kalluri 美国C。 Jawdy 年代。 甘特 l E。 阴 T。 Tschaplinski t·J。 韦斯顿 d . J。 野生动物 P。 Tuskan g。 盒基因家族是扩大相对于多年生木本植物草本一年生植物 植物生理学 2008年 148年 3 1189年 1200年 2 - s2.0 - 57749114494 10.1104 / pp.108.121921 块 一个。 李 G。 清付 Z。 阿尔法诺 j . R。 植物病原体类型III效应武器和他们工厂的目标 当前植物生物学的观点 2008年 11 4 396年 403年 2 - s2.0 - 48049084743 10.1016 / j.pbi.2008.06.007 主要 i T。 Constabel c·P。 功能分析的kunitz胰蛋白酶抑制剂家族在杨树揭示生物多样性和抵御食草动物的多样性 植物生理学 2008年 146年 3 888年 903年 2 - s2.0 - 48949120220 10.1104 / pp.107.106229 李 J。 平地机 G。 Palva e . T。 Kunitz胰蛋白酶抑制剂:拮抗剂的植物病原体引发的细胞死亡和fumonisin b1 拟南芥 分子植物 2008年 1 3 482年 495年 2 - s2.0 - 70349983777 钟声 l Jambunathan N。 Mahalingam R。 系统发育和表达分析三重RNA的RNA结合蛋白识别植物的图案 分子和细胞 2010年 31日 1 55 64年 2 - s2.0 - 78649461423 10.1007 / s10059 - 011 - 0001 - 2 傅 z Q。 郭 M。 宋 b R。 田 F。 Elthon t E。 赛尔尼 r . L。 小马 D。 阿尔法诺 j . R。 类型III效应ADP-ribosylates rna结合蛋白和消除植物免疫力 自然 2007年 447年 7142年 284年 288年 2 - s2.0 - 34249064705 10.1038 / nature05737 局域网 T。 杨 Z。 杨 X。 刘 Y。 王 X。 仿佛 Q。 广泛的功能多样化 杨树谷胱甘肽S-transferase表生的家庭 植物细胞的 2009年 21 12 3749年 3766年 2 - s2.0 - 75649127974 10.1105 / tpc.109.070219 迪克森 d . P。 Skipsey M。 爱德华兹 R。 角色对谷胱甘肽转移酶在植物次生代谢 植物化学 2010年 71年 4 338年 350年 2 - s2.0 - 76249103567 10.1016 / j.phytochem.2009.12.012 女裁缝师 J。 Jacquot J。 Rouhier N。 进化和glutaredoxins在光合生物的多样性 细胞和分子生命科学 2009年 66年 15 2539年 2557年 2 - s2.0 - 67650999518 10.1007 / s00018 - 009 - 0054 - y Rouhier N。 勒梅尔 s D。 Jacquot J。 在光合生物谷胱甘肽的作用:glutaredoxins和glutathionylation新兴功能 植物生物学的年度审查 2008年 59 143年 166年 2 - s2.0 - 42949085825 10.1146 / annurev.arplant.59.032607.092811