文摘
许多生物参与与其他生物共生关系,然而对昆虫的研究通常集中在互惠的成本和收益在一个特定的host-symbiont一对。最近的研究表明,许多生态相互作用涉及联盟共生体一起扮演互惠联盟财团。这种互动联盟可能是普遍的,即使相互作用通常发生在一个神秘的时尚。理论和经验数据存在关于这些复杂的相互作用如何影响生态的结果。在这里,我们审查最近的工作fungal-fungal之间的相互作用两个联盟:(i)切叶蚁及其共生真菌(后者作为粮食作物种植前)和(2)热带植物及其叶片内生菌(神秘的内共生真菌叶前)。植物特征(例如,次生化合物或叶子叶子的物理性质)参与切叶蚁偏好,和一个合成的出版资料表明这些植物特征可以修改真菌的存在。我们讨论潜在的机制如何fungal-fungal交互进行切叶蚁农业和建议未来研究的主题。
1。介绍
共生进化创新的主要引擎,在多层生物组织(1- - - - - -3]。大多数生物参与的昆虫,许多共生体对于宿主生存和繁殖至关重要。例如,真菌参与无数的共生关系,经常生活在宿主共生共存。他们是公认的重要的调节生态植物和动物之间的交互作用(4,5]。例如,真菌抗生素对抗动物病原体(6),菌根植物可以获得营养物质,从而影响同种(7),和真菌病原体导致农业百万美元的损失,并引发了巨大的社会动荡,如发生在19世纪的爱尔兰马铃薯饥荒(8]。
先前的共生的研究几乎完全集中在互惠的收益和成本由特定host-symbiont协会成员共享或共生有机体的影响主机非生物或生物压力(但[9])。共生的近乎普及意味着实际生态互动很少会由这样一对共生,而涉及一对的共生,财团,在联盟,或者敌对的,其他财团的共生体。尽管他们在自然界中无处不在,其潜在生态和进化动力学、重要性及其经济影响,很少fungal-fungal交互详细制定,而很少有研究解决是否在多个共生体之间直接相互作用会影响各自的成功主机(10,11]。
这里我们回顾最近的研究从切叶蚁农业,凸显fungal-fungal互动的生态和进化意义。具体来说,我们关注的内生真菌存在于叶材料切叶蚁带回他们的真菌花园。我们首先概述了每一对共生的自然历史,然后再考虑办公环境如何两个共生互动,尤其关注的化学生态学fungal-fungal交互。我们的讨论结束fungal-fungal相互作用的潜在机制,并建议未来的研究领域。
2。切叶蚁及其真菌品种
蚂蚁的所有属(切叶蚁亚科:Attini)培养一种共生真菌作为他们年轻的食物,而且在大多数属工蚁收集有机碎屑(例如,死昆虫部分和粪便)作为他们的花园的营养基础(例如,52- - - - - -54])。进化的的一个主要转变attine农业涉及从使用有机碎屑作为花园衬底转向切割和收获的叶子和其他植物部分,发生的共同祖先Acromyrmex和阿塔“leaf-cutter蚂蚁”(arrieras)[55,56]。叶刀在新热带区的最丰富多样的生态系统,虽然两个物种到达美国南部(52,57]。这种进化转向叶切割与群体大小的增加,社会结构和生态足迹56]。
虽然它们并不是严格的食草动物,切叶蚁可以说是最重要的食叶虫在新热带从植物的多样性,可以收获2 - 17%的森林和稀树大草原的叶年产量木本植物(58- - - - - -60]。他们是主要的生态系统工程师和当地植物造成巨大的影响58],幼苗招聘[61年),土壤养分的分布62年),和人类农业(63年评论]([56,64年])。
切叶蚁与他们保持一个专性共生真菌品种(Leucocoprinus(=Leucoagaricus)gongylophorus(霍伊特)、Lepiotaceae担子)[52]。工蚁把叶子,带他们到鸟巢,清洁和处理它们,并使用他们的底物培养真菌在地下洞室54]。反过来,真菌品种部分降低了叶片材料、叶生物量转化为真菌工蚁及其发展中幼虫的食物。这个古老的互利共生取决于蚂蚁卫生行为和一批“公共卫生”策略,从除草和修饰行为的部署不同的抗菌化合物(9,54,65年- - - - - -68年]。总之,真菌品种不能坚持没有蚂蚁积极照顾花园,,相反,蚂蚁不能坚持而不健康的真菌品种。
3所示。之间的共生植物和内生真菌
叶内生真菌(以下简称“内生菌”)是神秘的微生物组成与植物的共生关系和生活的大部分生命周期内植物叶片和/或其他地上植物组织不会造成任何明显的疾病的迹象69年]。先前的研究表明,叶子刷新endophyte-free内生菌是通过水平传播,从孢子在环境中70年]。腐烂的垃圾可能是内生植物来源的接种物,随着生殖结构尚未观察到住叶子(71年,72年]。内生菌可以极其多样化在热带植物的叶子73年),与内生植物社区,保守的范围从10到20每寄主植物物种,通常表现出低主机之间的相似性(72年,74年]。
以前的工作在温带地区已经证明了一些内生菌捍卫他们的宿主植物通过降低它们的叶子的昆虫食草动物(75年- - - - - -78年]。这些研究强调的一些问题与研究相关的共生,两两交互作用。特定的endophyte-plant组合,例如,可以减少一种食草昆虫的生存但没有影响(密切相关的物种76年]。一些真菌可以大大减少在一个寄主植物食草性,但他们可能没有任何影响在另一宿主植物相同的食草动物袭击了75年,79年]。此外,种内变异也可能塑造这些相互作用的结果。内生植物的Neotyphodium lolii(门闩,克里斯腾森和Samuels),例如,在黑麦草很常见,由阿根廷干象鼻虫,攻击Listronotus bonariensis(Kuschel) [80年]。不同的体内寄生菌菌株有不同的潜在影响第三营养级,包括寄生蜂,Microctonus hyperodae贷款(小茧蜂科),一些菌株拟寄生物发展速度放缓或生存,而另一些则没有影响。热带host-endophyte-herbivore交互才刚刚开始研究[10,81年),而内生植物功能生态学在热带植物(一般了解甚少82年),但即使是有限的数据证明关注共生互动的重要性,作为下一节讨论。
4所示。联盟互动的共生体
考虑到壮观的内生真菌的多样性,与同样壮观的热带植物多样性,通才食草动物,如切叶蚁,可能与许多数以百计的叶面内生植物物种。虽然ant-cultivar共生研究相对较好(见[54]),蚂蚁品种之间的广泛交流和真菌内生菌最近才收到关注。例如,一个已知的真菌内生植物物种被隔绝的巢穴Acromyrmex在巴西sp. [92年),和其他的研究表明,内生菌在蚂蚁品种随不同的构成条件,如改变植物物种用于衬底(93年]。除了记录他们的共存,对多个蚂蚁之间的交互的后果,他们的真菌品种,内生真菌。
由于他们与真菌品种的关系,切叶蚁之间的交互和内生菌可能从根本上不同的比其它昆虫之间的食草动物和内生菌。因为大多数昆虫食草动物摄取和消化他们删除的植物材料,endophyte-plant财团的影响可能是直接(如真菌感染,中毒,食品的营养品质),因此昆虫生理反应财团将直接(例如,解毒的植物或内生植物代谢物)。然而,切叶蚁endophyte-plant财团的影响可以直接和/或间接的,如果针对蚂蚁真菌品种。内生菌可以作为病原体向蚂蚁(94年)或他们的品种,可能是有益的,或者可能是中性的共生体。同样,控制内生菌可以保持在花园里可能涉及ant卫生行为,品种的生理属性,或两者兼而有之(10]。直接影响的一个例子的内生菌在切叶蚁来自前一个实验在温带牧草。内生植物毒性的证据向切叶蚁蚁后和工人对一些被发现grass-endophyte组合,表明防守草和内生植物之间的互利共生11]。的Neotyphodium内生菌参与本研究,然而,不同于那些热带植物由于其垂直传播(从母亲到种子),缺乏多样性的主机,以及限制草主机(79年]。
理论表明,防守共生内生菌与宿主之间可能是更有效的比水平垂直传播真菌(79年,95年),然而经验数据提供防御与横向传播内生菌共生的例子(96年- - - - - -98年]。在热带地区,内生植物传播是水平的,有一些证据表明,切叶蚁敏感内生菌在宿主植物蚂蚁利用。在实验室实验中,阿塔colombicaGuerin-Meneville工人剪叶材料花费了较长的时间内生菌相对于内生植物叶子没有和工人们减少负载在叶材料种植在他们的花园99年]。在实验室选择测试题的实验中,答:colombica宁愿削减从树苗叶片组织较低而不是自然高内生植物负载(One hundred.]。与草内生菌的结果(11),没有任何证据表明内生植物毒性的工人在这些实验观察。蚂蚁的微分行为向叶组织有或没有内生菌,然而,表明内生菌拮抗真菌共生有机体的蚂蚁。此外,蚂蚁品种必须战胜或解毒的内生菌不被工人们10,101年]。在体外fungal-fungal交互的实验表明,内生菌被蚂蚁抑制真菌品种(99年]暗示蚂蚁和品种对内生菌。内生菌抑制或减缓品种增长,然而,还有待测试。
5。机制Leaf-Cutter Ant的偏好
虽然切叶蚁通才对植物物种的多样性他们收获节2),他们非常有选择性的对植物物种,株,树叶在一个工厂,他们削减。通常他们喜欢从年轻的比老的叶子,木本草本物种,而是light-demanding林分物种,而是介绍而非本地物种,和藤本植物,而不是树,考虑这些增长的比例丰富形式。总的来说,这些模式表明,切叶蚁寻找相对easy-to-cut辩护叶少,营养价值高102年- - - - - -105年]。
我们回顾了以前的工作在树叶的化学和物理性质影响leaf-cutter ant偏好,比较的属性和额外的研究描述真菌的影响在体外和在足底(表1来3)。大多数研究都集中在一个或几个叶特征,其中一些是相关的;在植物化学,只有少数植物次生化合物已确定影响蚂蚁的选择性(表1)。这些关键叶属性的变化,这可能导致从plant-fungal交互和蚂蚁可能修改叶子的价值包括(1)植物释放的挥发性混合后组织损伤(表1);(2)高分子量次生化合物(如大型萜类化合物)(表1);(3)表皮蜡(表1),(4)植物营养含量(表2),(5)物理性能(表3)。巨大的切叶蚁的觅食偏好信息,结合他们遇到的植物和内生植物物种的多样性,提供了一个绝佳的机会来确定真菌影响植物特征负责减少植物这些昆虫的影响。
真菌,包括植物内生菌,已知生产有机化合物抗菌药物和杀虫剂的影响,特别是当与其他微生物竞争(106年)(见表1)。他们还可以变换产生的化学防御植物到新的有机化合物(107年]。此外,内生菌可以影响物理性质的叶子如耐旱(108年),增加细胞壁木质素沉积(Siela Maximova,未发表)。这些观察结果,结合上述蚂蚁行为,表明endophyte-mediated叶化学或物理特性的变化可能扮演了一个重要的角色在leaf-cutter ant的偏好。
大多数的工作确定化合物从纯粹的内生菌已经完成在体外文化,很少在活的有机体内工作研究是否以及如何内生菌与植物组织改变叶化学(109年- - - - - -111年]。尽管如此,在体外结果表明,内生菌通常产生菌种独特的分子和普通植物代谢产物(107年,112年]。例如,初步分析炭疽菌硕士罗哈斯,雷恩和塞缪尔(113年),一个共同的内生植物用于实验(99年),揭示了在体外生产超过15的挥发性有机化合物的真菌,其中大多数是倍半萜类化合物通常与植物和触发拒绝叶子的切叶蚁(c·埃斯特拉达未发表)。因此,化学变化的endophyte-infected植物从(1)可能导致fungal-derived化合物,(2)量化改变典型的植物化学混合物由真菌在叶子的存在(例如,降低或提高整体叶片活力),或(3)两者的结合效果。另一种假说是,感染内生菌可以'植物响应对食草动物(114年]。这意味着感染和未感染植物的化学防御将是相似的,但植物食草性从而食草威慑的响应会发生得更快。
6。总结和未来的研究方向
数据的缺乏内生菌如何影响植物的化学和物理特性阻碍了我们的理解能力不同真菌物种的广泛影响的变化,和fungal-plant交互,对食草动物,最终这些共生体的作用在植物antiherbivore国防和plant-herbivore共同进化(115年]。切叶蚁并不严格的食草动物,它们不吃植物材料直接但是用一种真菌中介将植物转化为可使用的形式。一个重要的植物防御食草动物包括次生化合物有毒的昆虫食草动物(例如,116年])。如果这些次生化合物不是有毒真菌,然后使用一种真菌共生有机体蚂蚁代表一个解毒机制,使蚂蚁绕过植物化学防御,类似于使用一些内共生体昆虫解毒的目的(了117年])。因此,切叶蚁及其fungal-driven偏好树叶提供出色的机会进行生物活性化合物的类型由内生菌或endophyte-mediated与植物的相互作用。未来的工作应该关注是否endophyte-mediated植物保护是由于特定的真菌特征的贡献(如真菌毒素),典型的植物性状的变化(例如,量化植物防御和养分含量的变化),或紧急属性起源于特定endophyte-plant交互(例如,生物转化的植物化学防御)。这些信息将帮助我们理解令人费解的来源变化影响内生菌对食草动物(118年),内生菌与植物物种之间的共用的存在(119年),而这些共生体的总体影响可能在更高水平的生态组织(如人口生态系统)和跨多个营养水平(80年,120年]。
此外,了解内生菌影响切叶蚁及其真菌品种将促进研究有利于实现pathogen-specific作物特有或herbivore-specific生物控制程序使用内生菌(例如,98年,121年])。特别需要这样的一个程序,将减少造成的经济损失在热带农业和农林间作切叶蚁。Plant-microbial和animal-microbial共生联盟往往是神秘的,因此小理解组件大部分陆地和海洋食物网。越来越多的实证研究表明,神秘财团共生体可能负责大部分的生态和进化模式在自然界中观察到3,82年,122年],相互作用植物、动物、真菌等微生物比目前更为复杂和广泛的构思。
确认
这项工作是由史密森研究所学术研究项目,NSF deb - 0949602,和国家的系统调查人员从巴拿马的秘书科学技术(SENACYT fid10 - 091) s。a . Van印度枳和w·t·Wcislo。