实验机翼损伤影响觅食的努力和觅食蜜蜂的距离的蜜蜂

文摘

蜜蜂获得机翼损伤随着年龄的增长,和机翼面积影响寿命和损失的行为。这可能会影响殖民地性能通过对员工行为的影响。实验的影响机翼损伤研究工作者在观察蜂房蜜蜂记录生存,频率和蜜蜂觅食,多久和解码的摇摆舞。死亡率的增加与年龄和机翼损伤。受损的蜜蜂进行短和/或少觅食旅行,接近蜂巢觅食和报告花补丁的盈利能力低于控制。这些结果表明,翼损害减少觅食能力,而受损的蜜蜂相应地调整他们的觅食行为。此外,结果表明,机翼损伤影响花蜜的盈利来源。这些结果有影响蜜蜂的殖民地动力学和觅食效率。

1。介绍

工人蜜蜂的寿命(的蜜蜂)已经被报道在夏天从2到4周(1,2虽然蜜蜂过冬,很少离开蜂巢可以住几个月2,3]。觅食,定义为从第一觅食的时间去死,七天到两周(2,4- - - - - -7),不受in-hive长度影响第一觅食之旅(之前的生活4工作效率[],负相关8),但看到9]。

如果蜜蜂死亡率总是由于外在的影响(例如,捕食和天气),那么单位时间内死亡风险对蜜蜂觅食的职业不会改变。事实上,蜜蜂觅食经验常数故障率,以单位觅食时间常数的死亡概率6]。然而,(6]和其他研究(见[8]),使用一个简单的分析,可能并不准确,因为它不允许减少样本量较大的年龄时(10]。相同的数据分析时用威布尔图和一个更合适的风险率计算控制倾斜的数据分布,死亡的概率越来越觅食者年龄是明显的10]。用威布尔分析情节还显示,增加死亡率觅食期间也出现在大黄蜂此前声称一个常数的研究死亡率(8]。

有人建议,蜜蜂的飞行机器有一个固定的寿命(4]。在一个实验研究[11),删除机翼面积的10%大黄蜂等导致蜜蜂减少寿命,但死亡率在这些情况下的原因是未知的。然而,飞行的速度机器达到一些有限的限制可能增加了损坏的翅膀,因为增加的伤害增加一扑棱频率(12]。增加死亡风险并不一定意味着寿命是生理上的限制飞行机制(4),年龄和/或机翼损伤可能影响昆虫的能力避免或逃避捕食者(11]。然而,越来越死亡率没有捕食者和恶劣天气一直在观察大黄蜂(Bombus terrestris,(11]),这表明一些内在限制的寿命。

如果成本增加随着年龄的增长,我们可能期望蜜蜂随着年龄改变他们觅食策略。然而,似乎没有影响时代的工人蜜蜂在蜂巢觅食的距离(1]。没有研究已经进行了昆虫年龄对能源消耗的影响,但有些人看着机翼损伤的影响。机翼损伤普遍存在在所有昆虫(13和高度与年龄相关14- - - - - -17]。在大黄蜂,机翼损伤似乎并不影响能源使用,但影响一扑棱频率(12),因为小翼时需要打更快产生更大的升力,但每个击败需要更少的能量。此外,机翼损伤对寿命有一个负面影响(11]。我们以前18]提出觅食寿命有限的拍动翅膀的数量能够执行。如果机翼损伤减少寿命增加的速率蜜蜂达到一扑棱极限,那么蜜蜂受损可能会显示觅食时间短,挥动着翅膀试图花以较慢的速度,因此饲料较少或接近蜂巢,并可能经过的距离更小,饲料,以最大化的能量获得每一扑棱花了。这些反应可以解释这样的现象减少觅食效率观察10天后觅食的努力(19]。而且,由于损害个人受到成本的增加与觅食,他们也认为花蜜来源利润较低20.]。

目前的研究调查的影响实验翼损害个体劳动者蜜蜂觅食的决定的。寻找这些效应,建立了观察蜂房内单独编号的工人可以操纵的机翼损伤和监测觅食期持续时间的变化和觅食行为。结果表明,机翼损伤降低生存,觅食之旅持续时间和频率,并从蜂巢觅食旅行的距离。此外,结果表明,机翼损伤可能会影响盈利能力的花蜜来源,据摇摆舞。

2。方法

2.1。实验操作

数据收集在2003年和2004年的8月和9月在实验室养蜂和社会昆虫谢菲尔德大学,南约克郡,英国每年有3000 - 5000年两个殖民地工人,加上女王和沉思,研究在观察蜂房。蜜蜂是单独标注颜色编号磁盘(e·h·索恩有限公司,英国),使用昆虫的翅膀剪剪刀来模拟翼损坏(见[17])。大多数蜜蜂在羽化处理通过育梳子蜜蜂从蜂巢和酝酿,直到出现了。介绍了蜜蜂回到蜂巢通过盒子连接到顶部的蜂巢网隔开。他们在盒子里几个小时(允许蜜蜂的蜂巢的气味)在纱布被免职之前,使新兴蜜蜂进入蜂巢。被捕获更多的蜜蜂觅食者,因为他们的蜂巢和冷却在国内冰箱的标记和剪裁的翅膀。这些蜜蜂被放置在入口外自己的蜂巢。在2003年,所有的蜜蜂都标志着eclosed时,但在2004年,第二和第三军团都当成年人为了比较实验破坏时间的影响。

有四个治疗组,总共有855只蜜蜂随机分配。每个治疗涉及不同程度的翅膀损坏如下:控制:未损坏的控制,蜜蜂是相同的方式处理其他蜜蜂翅膀但没有剪;光:光损伤,减少3 - 7%的面积每个机翼,和重:严重破坏,每个机翼的8 - 17%。我们也试图破坏蜜蜂不对称,但没有达到足够小范围的损害和有非常低的样本大小,导致不可靠的结果,这些数据没有。机翼面积的数量从每个个体是量化使用网格格在显微镜下通过将机翼剪裁。翼区域移除被转换为百分比机翼损伤。删除区域每翼个人是相对较小的群体内部和不同组间(,)。平均每翼的机翼面积百分比移除重大约是两倍的光组。三个群30个人/治疗组治疗和标志着每年在每个蜂房。

2.2。行为观察

每周3 - 5次,蜜蜂被注意的记录每一个蜜蜂在蜂巢的15分钟扫描通过玻璃。这对生存提供数据,包括任何蜜蜂,没有饲料或无法观察到蜂巢入口。每个观察蜂房的入口是一个隧道穿过建筑物的外墙和一盒中有一个小相机(Micromark MM40010),记录了蜜蜂进入和退出时(图1)。摄像机与录像机(松井TVR 162年代),记录在VHS录像带每天从大约10.00 - -18.00 h的观察产生蜂巢外的日常时间每个蜜蜂花离开了蜂巢的次数。

的摇摆舞伺机记录到DAT磁带使用数字录像机(Sony DCR和16 e)通过一个观察者观察的殖民地从大约10.00 - -18.00 h每天观察。摄像机都集中在跳舞区域,蜂巢入口附近的低一半的梳理和定位保持舞池平面视图在屏幕上。相机在一个铁架和夹,很稳定但是活动。在观察明显摇摆舞姿的个体,相机感动如果有必要保持舞蹈中心的屏幕上。录音直到焦个体停止舞池跳舞或跑了。竖线分开5厘米被吸引在外面观察蜂房的薄永久性标记,使校准跳舞垂直的角度。

所有录音都转换为Quicktime(苹果电脑公司,库比蒂诺,CA,美国)格式,从电影和舞蹈剪裁。舞蹈进行了分析使用Videopoint(雷诺克斯Softworks, Inc .,雷诺克斯,妈,美国)路径记录软件。程序集电子表格和视频。用户单击图像的任何部分在电子表格中记录相关的像素,产生坐标和帧数。因此,例如,单击蜜蜂主管的开始和结束舞蹈的摆动运行提供运行的时间和角度。此外,点击前的每个舞蹈在顶部和底部画线的外面蜂巢垂直记录,来控制相机的不完美的取向。电子表格是进入Microsoft Excel数据压缩,删除所有的帧,没有点击发生。从四个记录点(垂直线,垂直线,开始摆动,摆动运行),可以计算的角度摆动运行在蜂窝及其持续时间。多个摆动运行每个蜜蜂的舞蹈进行分析。

摇摆舞包含一个粗略的图8模式梳理,与舞者倾向于交替的运动方向(21]。三种主要类型的信息传递给摇摆舞从动件(20.,22]。摆动运行期间代表之间的距离蜂巢和食物来源,与一秒对应500 - 1400 m,亚种之间有重大差异和风景2,22,23]。蜜蜂摇摆舞的角度相对于垂直代表飞行路径的角度相对于太阳的方位。持续时间和执行摆动的速度来看,,因此,每一次摆动运行之间的时间,与食物来源的盈利能力在摆动运行之间的时间越短越有利可图的花蜜源(20.]。平均摆动运行时间和方向计算每个摇摆舞姿。舞蹈的角梳是翻译的一个程序(Sun提供的97 w·f·汤),计算出太阳的位置方位时每个舞蹈。waggle-run生产的频率估计为平均摆动运行之间的时间长度。

方差分析进行分析的数据,正常化的转换是必要的,来检查不同的生存,觅食,觅食治疗组之间的距离和质量报告。标准化是不可能的,相当于非参数测试。故障率和威布尔分析(评估死亡率随时间变化)的过程详细10]。哈钦森(10]表明生存应该策划用威布尔分布是否不同于指数分布。如果死亡风险是常数,死亡的人数将指数,这产生了一个梯度的威布尔分布时统一策划。分析在SPSS进行(美国SPSS Inc .,芝加哥,IL)和R(美国自由软件基金会,波士顿,MA)。除非另有说明没有殖民地之间的差异,所以对大多数分析数据池。

3所示。结果

3.1。生存和风险率

第一次也是最后一次的个人与已知羽化日期入口处被指出在蜂房里,提供了一个估计的寿命。我们发现控制蜜蜂住了平均约20.5天,而实验破坏蜜蜂活了18天,也没有区别两个级别的机翼面积删除(图2(一个))。治疗组之间的区别的寿命是统计学意义(克鲁斯卡尔-沃利斯检验:)。

每天死亡的概率(故障率)最初低约0.02但显示加速增加作为最古老的觅食的蜜蜂的年龄,这是大于0.25(图2 (b))。故障率实际上符合指数分布(),显示急剧增加,死亡率约为28天。此外,破坏蜜蜂年轻时经历了故障率高50%,但在老时故障率高25%。这些观测证实了拟合危险率模型。威布尔分布的数据提供了一个更好的选择比一个指数分布(),这意味着故障率随时间增加。此外,模型拟合斜坡三个治疗组提供了一个更好的选择比一个模型,假定一个斜率为所有组(),但并不是一个更好的选择比模型,同时安装一个斜坡光和重组在一起(),这意味着他们的风险率没有差别。蜜蜂,两组的人为破坏经历了持续的死亡率高于控制蜜蜂,但所有人都受年龄死亡率的风险增加。

3.2。长度的觅食之旅

蜜蜂的288小时的视频数据进入和退出蜂巢子样品使用Microsoft Visual Basic中的随机数生成器(美国微软公司,微软,佤邦)。标志着蜂房蜜蜂进入和退出的数据被用来计算172觅食的时间旅行(5为任何给定的蜜蜂)。旅行是省略了从分析(a)如果他们短于两分钟(31次),因为它可能是蜜蜂没有离开隧道外,和(b)如果他们超过3小时,因为蜜蜂可能已经错过了蜂巢(8次)当重返地球。

旅行时间的方差分析(自然对数转换正常化)与殖民地和治疗组因素和天不显示的日期和时间是有区别的两个殖民地觅食的时间旅行()。有一个积极的影响的日期(),时间的负面影响(旅行持续时间;旅行变得更长观察期间,短途旅行在下午进行。中午之前旅行进行的两倍长,平均而言,那些在下午2点进行。至关重要的是,有一个差异治疗组在旅行时间()。旅行了控制蜜蜂几乎长50%,平均比那些由光比由蜜蜂和长17%重蜜蜂(图3(一个))。寻找潜在影响蜜蜂的年龄,同样的分析进行了蜜蜂的羽化日期是已知的,但是没有年龄对旅行时间的影响()。每个蜜蜂觅食旅行记录的数量也不同治疗之间(克鲁斯卡尔-沃利斯检验:18.2,):重蜜蜂进行旅行少于17%左右控制蜜蜂和旅行少于33%光蜜蜂,控制蜜蜂进行旅行少于13%光蜜蜂(图3 (b))。

3.3。选择和感知质量的补丁

观测提供了828摆动从164年132人跳舞(三每只蜜蜂舞蹈)。方差分析表明,有一个区别摇摆殖民地之间的运行时间(治疗组()和一个区别,图4(一)):同时摆动运行持续时间大致相等的两组受损蜜蜂,短20%,平均比控制蜜蜂。相同的分析进行了蜜蜂的羽化日期是已知的,随着年龄的增长作为协变量,但没有显著影响蜜蜂的年龄对运行时间()。也没有蜜蜂在摆动运行时间在羽化处理和治疗后开始觅食(),但是这个因素之间有显著交互操作的(时间)和治疗组(),重个人,是翅膀剪后他们开始觅食光个人夹在羽化旅行比其他组较短的距离,而没有差别在操纵的两次之间的距离控制蜜蜂(图4(一))。翼剪裁eclosure觅食开始后,而不是在waggle-run持续时间降低23%光蜜蜂,但增加了48%重蜜蜂。

方差分析(使用舞蹈在至少三个摆动运行记录)进行均值之间的时间长度(自然对数正常化)运行,与治疗组、殖民地和时间操作(羽化或成年期)的因素,和平均waggle-run持续时间作为协变量,后者评估报告是否盈利能力和距离有关。没有殖民地之间的差异(),也不影响操作的时间()。然而,有一个积极的关系平均摆动运行之间的时间长度和平均摆动运行时间();蜂巢的花蜜来源进一步报道更有利可图。治疗组之间也有显著差异();重破坏蜜蜂花蜜的盈利能力出现下降(图源4 (b))。有趣的是,有一个相互作用的治疗和摆动运行时间();斜率有关摆动运行持续时间和摆动运行之间变得不那么积极的跨组添加翼伤害增加。因此,控制蜜蜂更远处视为利润较低,两组受损蜜蜂所有来源视为盈利低于控制,甚至当花蜜来源在同样的距离。

53观察蜜蜂跳舞和执行觅食旅行,但是没有旅行持续时间和waggle-run持续时间之间的关系()或返回运行时间();远不需要更长的时间去网站。这可能会令人吃惊,因为蜜蜂觅食会花更多的时间在一块花比飞行的补丁。

4所示。讨论

结果表明实验诱导机翼损伤有有害影响蜜蜂的生存和觅食行为,由于机翼损伤是获得自然(13,17),这在觅食生态学意义。因为许多其他昆虫获得机翼损伤,这些影响可能类似物在一个生态和分类学的广泛的物种。

试验机翼损伤寿命的影响扩大在其他研究的结果。哈钦森(2000)绘制风险率对觅食的生活时间的数据6),显示有一个大幅增加在最后(80小时)年龄段的蜜蜂。这可能是因为许多蜜蜂不死亡由于捕食但达到生理极限,这是典型的觅食时间80小时后这些数据(6]。本研究中的数据是基于总生命周期包括觅食期开始前一个或两个星期。因此,他们不具有直接可比性的觅食期持续时间数据(6),但他们确实显示了类似的模式,即在晚年故障率急剧上升,25天后在我们的研究中。必须注意解释因为曲线的结束是基于小数据,尽可能少的蜜蜂还活着,所以是不精确的10),但数据显示有一个有限的限制觅食的性能和寿命。实验破坏蜜蜂显然早于死亡的蜜蜂,结果显示他们可能会很快达到这个极限。因为破坏性的翅膀可能会需要增加一扑棱频率(12蜜蜂的一生),飞行机制可能很快疲惫不堪。如果伤害只是蜜蜂躲避捕食者的能力,减少被捕食的概率不会改变蜜蜂随着年龄的增大,这将危害风险没有增加。我们还发现实验破坏蜜蜂的故障率比这更迅速增加的个人,如前所观察到(11由[],(重新进行8]),这表明破坏蜜蜂更早达到这样的生理极限。

几大黄蜂取得了类似的生存曲线(Bombusspp)物种。平均寿命的估计不同13和41天9,24,25),但是所有显示死亡率随着年龄增加。(25]国家”死亡率几乎是常数成年生活的前14天,后急剧增加。“这表明生理限制寿命的社会昆虫,这是真正的在实验室条件下没有天气或捕食(8];长寿也被证明是逆相关体育活动在其他昆虫,如飞有明显(26),果蝇(27]。限制飞行性能也会解释工作效率之间的反比关系,或数量的飞行,和长寿的蜜蜂4,24,28]。

假设有一个限制飞行性能也支持的其他研究的发现。没有年龄的长度的影响从蜂巢觅食旅行或旅行的距离,符合(1]。然而,有明显的影响实验机翼损伤在旅行,旅行时间和路程的距离是最长的蜜蜂。发现损坏蜜蜂走较短的距离显示,飞行是更昂贵的,因此,在长距离觅食旅行更有利可图。飞行速度可能受到损害,或破坏了觅食蜜蜂的时间旅行,因为减少觅食能力。早期作品由美国(17]表明,受损的蜜蜂不太挑剔,这可能导致贫穷的获得率,因此受损蜜蜂回到蜂巢更快地找到替代花蜜来源。由于重量的影响进行一扑棱频率和能量消耗29日,30.受损),蜜蜂可能更有限的他们可以携带多少。

然而,由于能源需求不会增加机翼面积减少(12),这些行为反应不能与能量效率或净速率有关。一扑棱频率被证明能增加与减少机翼面积(12),因此在这两个决定旅行多远,当回到蜂巢,蜜蜂可能使用一种货币的能量获得每一扑棱(18]。这符合先前的结果的时候回到蜂巢假定货币能量效率(净能量获得每单位能量花),(例如,31日])。

这些发现也将与我们的研究结果表明,进一步从蜂箱的蜜蜂报道补丁不值得的,这可能是因为补丁进一步从蜂巢碰巧穷,或者因为成本的产生是在旅行的补丁。治疗和距离对盈利能力之间的相互作用是一致的。控制蜜蜂报告更遥远的补丁不盈利,但是破坏蜜蜂报告所有补丁更有利可图。如果它是损坏的情况下从觅食蜜蜂报告盈利旅行不同于未损坏的蜜蜂,它将意味着个人机翼损伤可能是colony-wide影响觅食。

损伤治疗组之间的差异很有趣,严重受损的个人进行觅食旅行的长度之间的中间控制和轻度受损但进行更少的旅行。他们似乎比轻易损坏个人执行更少的旅行,似乎光损害较短但更频繁的旅行,但是严重损害原因少了旅行。这些发现强调了需要进一步实验研究在机翼损伤的影响和负载运输飞行成本。奇怪,没有轻易损坏和严重受损个体之间的差异在生存和觅食的距离。也许有人会认为,翻倍的翅膀损坏将至少增加损伤的影响。可能存在一种普遍的破坏蜜蜂的影响不是由于翅膀的,虽然我们的控制应该控制处理效果。另外,损害可能是非线性的影响,这里的损害增加足以达到饱和点的行为反应。需要进一步的工作和更好的治疗之间的差异来测试这种可能性。严重破坏蜜蜂可能执行觅食之旅比轻易破坏蜜蜂少,因此,放缓的速度飞行疲劳的机制,因此,幸存下来的时间是一样长的。工作上的差异也许可以解释的差异之间的故障率的变化控制和受损组织,如果进一步的蜜蜂飞或进行长途旅行,所以随着时间的推移破坏蜜蜂的行为逐渐减少损害的风险率的明显效果如图2 (b)。

总的来说,结果表明对蜜蜂有强大的选择压力,以避免积累翼损坏,因为它标志着对殖民地的觅食效率明显的影响,从花的选择和补丁的选择,甚至觅食时间和寿命。蜜蜂可能避免觅食vegetation-dense地区减少维持机翼损伤的风险(32),这些影响可能会对空间分布的影响有着深远影响,密度和植物食物来源利用蜜蜂的体系结构。

确认

我们感谢大家在实验室的养蜂和社会性昆虫刺激讨论和技术援助和Anaid Diaz-Palacios统计的建议。劳斯·奇卡博士和四个匿名裁判提供建议早期版本的手稿。这项工作是由公元H BBSRC委员会资助。,和complied with the laws of the U.K. concerning the experimental use of animals. A. D. H is currently supported by E.R.C. Advanced Grant 250209 awarded to Alasdair Houston.

引用

1. n . e . p . c . Witherall加里,k . Lorenzen”年龄效应在膜翅目昆虫蜜蜂,蜜蜂科觅食距离和花粉收集,”环境昆虫学,10卷,不。6,950 - 952年,1981页。视图:谷歌学术搜索
2. t D。斯利,蜜蜂生态美国新泽西州普林斯顿大学,普林斯顿大学出版社,1985年。
3. r·e·jr .)和c . Y.-S页。彭”,老化和发展与强调蜜蜂群居昆虫,的蜜蜂L。”实验老年学,36卷,不。4 - 6,695 - 711年,2001页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
4. a .巴斯坦·努克可荣获“依赖蜜蜂的寿命(api mellifica)飞行性能和能量消耗B比较生理学杂志》上,卷146,不。1、35 - 40,1982页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
5. t·j·沃尔夫,p . Schmid-Hempel c·p·艾灵顿和r·d·史蒂文森,“蜜蜂觅食的生理相关工作:耗氧量和花蜜负载,”生态功能,3卷,不。4、417 - 424年,1989页。视图:谷歌学术搜索
6. p·k·维斯和r . Dukas生存觅食的蜜蜂。”社会昆虫》,44卷,不。1、1 - 5,1997页。视图:谷歌学术搜索
7. 托非斯基,a .留在穴外“衰老和蜜蜂的学习(的蜜蜂工人。”Acta Neurobiologiae Experimentalis,60卷,不。1,35-39,2000页。视图:谷歌学术搜索
8. d·e·阿黛尔生理衰老,掠夺性的压力和蜜蜂的觅食行为剑桥,剑桥大学博士论文,2000年5月。
9. p . Schmid-Hempel和t . j .狼”觅食的努力和寿命的工人在社会性昆虫,”动物生态学杂志卷,57号2、509 - 521年,1988页。视图:谷歌学术搜索
10. t·p·哈钦森,”图形蜜蜂的生存。”社会昆虫》卷,47号3、292 - 296年,2000页。视图:谷歌学术搜索
11. r . v . Cartar“形态衰老和长寿:一个实验有关翼磨损和寿命在野外觅食的大黄蜂,”动物生态学杂志,卷61,不。1,第231 - 225页,1992。视图:谷歌学术搜索
12. a .爬坡、c·p·艾灵顿和t . j .狼”翼磨损、空气动力学和飞行能量大黄蜂(bombus terrestris):一个实验性研究,“生态功能,15卷,不。4、417 - 422年,2001页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
13. R达德利昆虫飞行的生物力学:形式、功能和演化美国新泽西州普林斯顿大学,普林斯顿大学出版社,2000年。
14. s . s .上货速度和r s Sohal交配行为、身体活动在家蝇和老化,有明显”,实验老年学,8卷,不。3、135 - 145年,1973页。视图:谷歌学术搜索
15. k·l·h·梁d·弗雷d .滨冈和k .本”在过冬的帝王蝶翼损坏两个加州网站,“昆虫学上美国的社会,卷86,不。6,728 - 733年,1993页。视图:谷歌学术搜索
16. d·伯克哈德,p . i病房,w . Blanckenhorn,“使用由机翼损伤估计年龄分级尺度依赖的成人生存领域:一个案例研究的黄色粪便飞Scathophaga stercoraria”,生态昆虫学,27卷,不。5,514 - 520年,2002页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
17. 公元金森和c·j·巴纳德,“积累机翼损伤影响觅食蜜蜂决策(的蜜蜂l .),“生态昆虫学卷,29号1,52-59,2004页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
18. 公元金森和f·吉尔伯特支付花蜜的幅度:蜜蜂觅食的新模式,”《皇家学会学报B,卷271,不。1557年,第2603 - 2595页,2004年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
19. r . Dukas p·k·维斯,“终身学习觅食的蜜蜂,”动物行为,48卷,不。5,1007 - 1012年,1994页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
20. t·d·斯利几年a s, g . j . Pagano“跳舞的蜜蜂waggle-run生产调整时间和速率与蜜源盈利,”比较生理学杂志,卷186,不。9日,第819 - 813页,2000年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
21. k·冯·弗里施和m .林道市”、“语言”和蜜蜂的取向,”年度回顾的昆虫学,卷1,45-48,1956页。视图:谷歌学术搜索
22. k·冯·弗里施,蜜蜂的舞蹈语言和取向、哈佛大学出版社、剑桥、质量,美国,1967年。
23. s . w . m . v .斯里尼瓦桑,m . Altwein和j .陶“蜜蜂导航:自然和校准的“里程计”、“科学,卷287,不。5454年,第853 - 851页,2000年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
24. e . v . da Silva-Matos和c a . Garofalo“工人生命表、生存和长寿的殖民地Bombus(fervidobombus)atratus会(膜翅目蜜蜂科)。”航空杂志上Biologia热带,48卷,不。2 - 3、657 - 664年,2000页。视图:谷歌学术搜索
25. p.h. Rodd r . c . Plowright, r·e·欧文,“成年大黄蜂工人的死亡率(膜翅目蜜蜂科):“加拿大动物学杂志》58卷,第1721 - 1718页,1980年。视图:谷歌学术搜索
26. r s Sohal p·b·巴肯,“身体活动和寿命之间的关系在成年人的家蝇,有明显”,实验老年学,16卷,不。2、157 - 162年,1981页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
27. l·帕特里奇·m·法夸尔,“性活动减少雄性果蝇的寿命,”自然,卷294,不。5841年,第582 - 580页,1981年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
28. m . Rockstein“长寿在成年人的工蜂,”昆虫学上美国的社会,43卷,第154 - 152页,1950年。视图:谷歌学术搜索
29. c·p·艾灵顿,”盘旋昆虫飞行的空气动力学。三世。电梯和电力需求。”英国皇家学会哲学学报B,卷305,不。1122年,第181 - 145页,1984年。视图:谷歌学术搜索
30. t·j·沃尔夫和p . Schmid-Hempel额外的负载和觅食蜜蜂的寿命工人,”动物生态学杂志,卷。58岁的没有。3、943 - 954年,1989页。视图:谷歌学术搜索
31. p . Schmid-Hempel a . Kacelnik休斯顿和人工智能“蜜蜂最大化效率不填充他们的作物,”行为生态学和社会生物学,17卷,不。1,第66 - 61页,1985。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
32. 公元金森(翼的影响破坏蜜蜂蜜蜂的行为,博士论文,诺丁汉大学,诺丁汉,英国,2005。

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