城市狗公园作为犬类寄生虫的来源:葡萄牙里斯本的污染率和宠物主人行为

摘要

狗狗公园代表了西方国家最近的一种趋势，让主人可以在受控的环境中与宠物共度美好时光。尽管它们越来越受欢迎，但迄今为止，很少有人在这些公园进行研究，以调查狗的肠道寄生虫感染和土壤污染。目前的研究从葡萄牙大里斯本的3个狗公园收集了369份粪便和18份土壤样本。此外，还对102名狗主人进行了访问，以评估遛狗行为和寄生虫风险。总的来说，33%的狗粪样本至少感染了一种寄生虫:钩虫(16.5%)、Cryptosporidium.spp。(11.9%),贾迪亚spp。(11.4%),Toxascaris leonina(1.1%),Cystoisosporaspp。(1.1%),弓蛔虫spp。（0.5％），和肉孢子虫属sp。(0.3%)。所有公园的土壤都被钩虫卵污染了。这是第一次在欧洲城市地区进行的研究，以评估狗公园中的狗粪污染和寄生虫。我们的结果突出了这些公园作为犬类寄生虫传播源的潜力，包括一些具有人畜共患病潜力的公园。在环境和公共卫生范围内，应提高公众意识并采取有效的预防措施，以尽量减少对动物和人类健康的风险影响。

1.介绍

在现代社会中，人类动物债券与宠物发挥着重要作用，作为友谊，情感支持和娱乐的重要作用。狗鼓励人们之间的社交互动，促进其主人的身心健康[1，2］．尽管宠物对人们的生活有积极的影响，但这种亲密的关系也可能会由于过敏反应、创伤和传染性疾病而损害人类的健康。2］．狗与六十多种人畜共患传染病的传播有关[1，其中一些是由犬类肠道寄生虫感染引起的，值得严重关注。例如,弓蛔虫是内脏幼虫迁移(VLM)、眼幼虫迁移(OLM)、隐蔽弓蛔虫病和神经和特应性体征的原因[3.］．一些钩虫可引起皮肤幼虫迁移(CLM)和嗜酸性肠炎[4］．原生动物属的组合A和B贾迪亚被认为具有人畜共患病的可能性[5，以及人类感染的风险Cryptosporidium.来自狗的sp，虽然有限，但没有被排除[6］．到目前为止，儿童，孕妇，老年人和免疫染色的人都处于寄生动物患者导致的疾病风险较高[7］．

狗公园（即驯养狗的封闭区域，以便在受控环境中与其他犬类交流）使业主能够与他们的狗一起度过优质时光。这些领域促进了狗之间的社交互动，并在其所有者的监督下提供了在受控环境中定期运动的安全设置[8］．在过去的几十年里，狗公园在城市地区变得非常流行，是城市公园中增长最快的部分之一。然而，这些公园可能会增加通过粪便和土壤接触在狗、人类和野生动物之间传播寄生虫性人畜共患病原体的风险[8，9］．尽管如此，迄今为止，很少有研究在狗公园进行土壤污染和肠道寄生虫感染的调查，包括美国科罗拉多州的一项研究[10]，第二家在加拿大阿尔伯塔省的卡尔加里[8］．迄今为止，还没有在欧洲的城市狗公园进行过研究。

为了评估经常光顾的专用狗公园的粪便环境污染和肠道寄生虫，我们从葡萄牙里斯本市区的此类公园收集了粪便和土壤样本。通过访谈来评估主人的行为、兽医护理和主人与宠物的关系。

2.材料和方法

２.１.采样区域

选择了三个位于大里斯本的专门建造的狗公园，以代表这种类型的设施分布在整个城市的人口稠密地区:(A) Algés，一个350公里²有48.665名居民及1.693只持牌狗只的教区;(B) Benfica, 465公里²有36.821名居民及约400只持牌狗只的教区;(C)坎波格兰德，1.120公里²堂区有31.813名居民，约1.700只持牌狗只(图1)．狗公园有一个双门入口，有遮阳、排水、水源和有盖的垃圾桶。所有公园都进行了定期维护，包括地面清洁。本研究于2015年10月至12月进行。为了更好地代表游客群体，我们每隔15天，在一天的不同时段(上午、中午和下午)，随机收集分布在公园各处的新鲜粪便样本。在同一时期，每个月用园艺铲从五个不同的地点收集一次土壤样本，随后收集(约250克)。样本来自0 - 5 cm的草地(3个样本/公园)和砾石(3个样本/公园)。虽然清洁和消毒活动是定期进行的，但在抽样日期之前，作者并不知道在调查的公园进行了任何清洁和消毒活动。

在同一时期，102名在三个狗公园遛狗的主人接受了采访。

２.２.淫秽的分析

2.2.1。寄生虫卵的分离与鉴定

采用了离心沉淀浮选(CSF)技术[11］．简而言之，将3-5克的每种粪便样品在55ml蒸馏水中均化，并通过茶叶过滤器筛分到管中。离心管（以3000rpm为3分钟），放弃上清液。用蔗糖溶液（比密度：1.3g mL）填充三分之一管⁻¹），涡旋，用蔗糖溶液再次填充，并离心（以3000rpm为3分钟）。然后用蔗糖溶液填充管，直到形成凸形弯月面，然后立即将盖玻片置于顶部。25分钟后，将盖玻片放置在滑块上，用于在100×400x放大率下使用光学显微镜观察。根据已发表的指南，形态鉴定鸡蛋，卵囊和囊肿[12- - - - - -14］．属寄生虫的名称Cystoisospora根据最近的分类修订[15］．

2.2.2。粪便涂片

粪便涂片，经改良的Ziehl-Neelsen技术染色[16]，在每个样品上进行。简而言之，使用搅拌杆，少量粪便铺设在滑块上以形成薄层。干燥后，用甲醇固定涂抹1分钟，用葡萄籽覆盖10分钟，并在自来水下洗涤。随后用1％盐酸洗涤它们以除去多余的葡糖并用自来水再次洗涤。然后用0.4％孔雀石绿色覆盖载玻片30秒，再次用自来水洗涤，最后留下风干。在1000倍放大倍率下观察到涂片以检测贾迪亚Sp.囊肿，透明卵形体，有4个核Cryptosporidium.sp。卵囊，作为圆形卵囊，经常含有典型的新月形孢子，染色粉红色。每个幻灯片观察到至少50个字段。基因分型贾迪亚种虫害和Cryptosporidium.spp分离株不可能执行。

２.３.土壤分析

土壤样品采用改良的筛分和离心沉降浮选(CSF)技术进行分析[17，18］．每个样品称量100g土壤，与100ml 5% Tween-20溶液混合，均质10分钟，静置过夜。然后将含量筛分(直径为1.000 mm、0.500 mm、0.250 mm、0.150 mm、0.063 mm、0.020 mm)，并在流水下洗涤30分钟。沉淀物存在于0.063 mm和0.020 mm筛中，在蒸馏水中重悬并放置过夜。沉淀物用蒸馏水重悬，试管在2000 ×g离心3分钟。丢弃上清，从沉淀物中采集寄生虫卵，经上述鉴定。

２.４.面试

多项选择问卷完成，作为口腔面对面采访，与102名狗业主一起在三只狗公园中行走他们的狗。总体而言，每公园进行34项问卷。主人被问到旨在评估狗行走行为的几个问题，包括公园探视频率，动物医疗保健和狗主习惯。

2．5．统计分析

统计分析使用R，版本3.1.3，和扩展R Commander (R Foundation for Statistical Computing, 2013)。卡方检验或Fisher精确检验用于比较比例和概率值< 0.05认为有统计学意义。建立了精确的二项95%置信区间(CI)。

3.结果

３.１.粪便样本

共收集369份粪便样本:Algés (A) 125份，Benfica (B) 124份，Campo Grande (C) 120份。共收集18份土壤样本，每个公园6份(草地3份，砾石3份)。表列出三个不同公园的粪便样本中各种寄生虫的总体流行情况1．

钩虫是检测到的最普遍普遍的寄生虫。Cryptosporidium.spp。贾迪亚spp。,Cystoisospora三个公园都发现了spp弓蛔虫仅在两个公园和Toxascaris leonina和肉孢子虫属仅在其中一个体内检测到Sp.。狗公园A在其寄生虫区显示出更大的生物多样性，有6种寄生虫被诊断出，而狗公园B和C只有5种不同的寄生虫(图)2)．各公园( )．

３．２．土壤样品

共采集18个土壤样本，每个公园6个(草地3个，沙砾3个)。9个采样点中有5个(55.6%)采样点有钩虫卵(钩虫科)，而9个采样点中有0个(0/9)采样点有钩虫卵，两者差异有统计学意义( )．总体来看，在3个评价区(A区33.3% (CI 6.0-75.9%)、B区16.7% (CI 0.9-63.5%)和c区33.3% (CI 6.0-75.9%)的土壤样品(均来自草地)中，27.8%(5/18)的土壤样品被虫卵污染。虫卵仅出现在草地区。至于土壤样本，各公园( )．

３．3.面试

调查发现，公园里40.2%的狗与至少一种其他动物生活在一起(大多数与其他狗和猫生活在一起，少数与鸟、兔子或豚鼠生活在一起)。在日常步行方面，82.3%的人同时在街道和公园行走，16.7%的人只在公园行走，1.0%的人在公园和露天场所行走。此外，41.2%的受访者提到带着他们的狗去里斯本的一个以上的狗公园。

在所有受访者中，50.0%的人每天参观公园，29.4%的人每周最少参观一次，20.6%的人每月少于1-3次。大多数狗主人遛狗时不带皮带(57.8%)，17.6%不带皮带，24.5%两者都带(总体而言，82.3%不带皮带)。几乎所有的狗主人(94.1%)都声称收集狗狗的粪便。

在动物保健方面，93.1%的狗主人回答说，在过去12个月内曾带他们的狗去看兽医。至于驱虫治疗，89.9%的狗主人表示，在过去六个月内曾给狗狗内部驱虫。但是对于具体的频率，回答“3次”的人占14.5%，回答“2次”的人占41.0%，回答“1次”的人占13.3%，回答“4次以上”的人仅占27.7%。

最常用的驱虫药(72.7%的应答者)是吡喹酮-吡喃酯与第三个分子(非班特尔、奥桑特尔或芬苯达唑)的联合用药。

82.4%的家庭允许狗狗进入主人的卧室，75.5%的家庭允许狗狗舔主人的脸，43.1%的家庭允许狗狗和主人一起睡在床上。

4.讨论

这是首次对欧洲城市狗公园和经常光顾此类公园的狗的粪便污染和寄生虫进行评估的研究。这三个公园的污染率相似，三分之一的狗粪便样本中至少有一种寄生虫呈阳性。钩虫是所有样本公园中检出的寄生虫种类，患病率最高(16.5%)。在欧洲，钩虫主要有两种:钩虫属caninum(可能引起皮肤幼虫迁徙的人畜共患的蠕虫)和Uncinaria stenocephala(nonzoonotic)。由于没有进行粪便培养和幼虫检查，这两个物种没有被区分，无法评估人畜共患的可能性。虽然粪便样本是新鲜的，但它们被直接暴露在阳光和温暖的温度下几个小时，直到收集。事实上，根据安德森(2000)[19]，胚胎形成A. Caninum.鸡蛋很容易产卵，而且随环境温度变化很大，12°C下6-12天到30°C下10-12小时不等。同样的,美国stenocephala在20°C条件下，卵可在12小时内孵化。考虑到里斯本在研究取样期间的高温，这一事实解释了为什么作者在使用新鲜采集的样本的情况下发现了几个胚胎卵子。

关于钩虫卵污染牧草的百分比(55.6%)，它反映了其他作者对家养和野生犬科动物也发现的结果。钩虫感染在葡萄牙北部和南部的家庭、狩猎、犬舍和农场犬科动物中普遍报告，是检测到的主要蠕虫卵[20.，21.］．虽然在取样牧草时也可以发现自由生活的线虫，但它们的特点是成虫阶段(如横纹虫)和卵更小、更透明。此外，在没有发现兔子和啮齿动物的公园中发现了钩虫样本，这些地区的市政城市服务部门采取了定期清洁措施和灭鼠计划。在目前的研究中，钩虫卵是在土壤样本中发现的唯一寄生虫，这表明最近受到了污染，因为这些卵通常不会在环境中长期存在[22.］．此外，只有草样本寄生虫卵呈阳性。砾石样品中卵的缺乏可能是由于砾石颗粒大而不保留寄生元素，或者是狗更喜欢在草地上排便而不是在砾石上。此外，与沙地相比，草地更能保护鸟蛋不受阳光直接照射，在沙地，鸟蛋可能会在阳光直接照射后被干燥破坏。

在所有取样的公园中也发现了原生动物，比线虫更普遍。事实上，在过去的几十年里，在某些国家，肠道蠕虫的流行率有下降的趋势，这可能是由于业主提高了意识，并因此采取了常规预防性驱虫治疗[7］．这类驱虫剂通常没有包括肠道原生动物的标签声明[7］．

在本研究中，卵囊Cryptosporidium.11.9%的粪便标本中检出spp。这种流行率介于美国科罗拉多州的4.8%左右[10]和加拿大卡尔加里的公园犬检测到14.7％[8］．在其他欧洲国家检测到较低的普遍存态，例如比利时0％[23.]，法国为2.6% [24.］．Cryptosporidium.犬类感染主要是由隐孢子虫犬属而在人类中，它主要是由于隐孢子虫hominis．事实上，人类从狗身上感染的风险似乎是最小的，主要局限于免疫功能低下的个人，尽管科学界还没有最终排除人畜共患病的可能性[6］．

贾迪亚在11.4%的粪便样本中发现spp.，同样是介于科罗拉多州公园宠物狗的7.6%之间的中间值[10]， 24.7%来自卡尔加里[8，采用直接免疫荧光法，这是一种更灵敏的检测方法。贾迪亚利用脑脊液和粪便涂片的Ziehl-Neelsen染色寻找spp.滋养体和包囊。虽然后一种技术很少被用于检测贾迪亚本研究之所以选择它，是因为它常用于诊断Cryptosporidium.允许同时检测两个代理。这是一种简单且适用于一般实践的检测方法[25.］．在葡萄牙其他地区使用硫酸锌进行的类似研究显示，无症状犬患病率为7.4%，波尔图有症状犬患病率为15.5% [26.)，家庭犬和舍犬的比例分别为1.3%和61.2%。21.］．

事实上,Cryptosporidium.种虫害和贾迪亚sp .通常与水传播的暴发有关。在里斯本进行的一项研究中Cryptosporidium.和贾迪亚在原水和处理过的水中进行免疫荧光显微镜和PCR检测，Cryptosporidium.未处理水样和处理水样中分别有53.6%和41.5%的Spp.卵囊存在贾迪亚58.0%未经处理的水样和25.6%经处理的水样检出Spp.囊肿[27.］．

虽然只有一种弓蛔虫的狗(犬弓蛔虫)就像狗也会掉蛋一样弓蛔虫软件由于食虫性和形态上的区别犬蛔虫和T. Cati.卵用光学显微镜很难观察，作者仅指出属。狗脱落的普遍现象弓蛔虫目前研究中的鸡蛋含量较低，特别是与Otero等人发现的结果相比[28.谁发现了63.2％的土壤和15.8％的粪便样本阳性弓蛔虫在里斯本的城市公园和儿童游乐场的沙坑。更普遍的狗脱落弓蛔虫在葡萄牙波尔图进行的一项使用硫酸锌的研究中发现了鸡蛋，在该研究中，一家兽医医院收治的5.1%无症状狗和7.8%有胃肠道症状的狗检测呈阳性[26.］．然而，在本研究中发现的流行率可能被低估为几种寄生虫(特别是犬弓蛔虫)主要影响幼犬，因为幼犬尚未完全接种疫苗，所以不会被带到公共场所或犬类社交场所。这也可能是阳性样本患病率低(1.1%)的理由Cystoisospora一种主要存在于幼犬体内的原生动物，通常不会被带到公共场所或狗公园。更普遍的Cystoisospora在波尔图(13.5%)出现胃肠道症状的犬中发现spp. [26.］．在欧洲进行的其他研究显示了更高的患病率，如意大利中部(7.5%)[29.]及西班牙(10.2%)[30.］．

t . leonina在1.1%的样本中也发现了，类似于在波尔图有胃肠道症状的狗中检测到的0.5%的患病率[26.］．

孢囊的肉孢子虫属仅在一个样本中发现spp(0.3%)，患病率非常低，可能是由于这种寄生虫的间接生命周期。在葡萄牙北部进行的其他研究中也在家犬中诊断出这种寄生虫，其患病率也很低[31.］．

关于鞭虫vulpis，重症的感染往往是地理位置的本地化或主要发生在肯尼斯[32.，这可能解释了在目前的研究中这种寄生虫缺乏阳性结果的原因。

常规除虫产品所覆盖的蠕虫患病率很高，表明很少有狗只按建议的时间表(最少每季度一次)进行内部除虫[32.尽管经常与其他动物接触。事实上，这项研究中除虫狗的百分比与Matos等人的观点是一致的[33.]谁观察到虽然大多数葡萄牙宠物所有者给予他们的宠物，但大多数人都不遵循制造商的建议和兽医建议，以不规则的间隔进行驱逐。

根据Smith等人[8]，肠道寄生虫感染与脱缰活动、参观公园频率和参观多个公园呈正相关。在本研究中，82.3%的狗狗有不系皮带的活动，50.0%的狗狗每天都去狗公园，41.2%的狗狗经常去其他公园。此外，大约40%的被调查狗与其他动物一起住在房子里，不到三分之一的狗按照推荐的方案进行了除虫。尽管94.1%的主人表示他们收集了宠物的粪便，但作者在每个狗公园、每个采样日期都发现了5到10个粪便样本(Ana Ferreira，个人通信)。在Matos等人的研究中[33.]， 63.3%的葡萄牙狗主人确认在公共场所收集狗粪，95.6%的人在城市道路或人行道上收集狗粪，82.9%的人在城市公园收集狗粪。这些结果与在本研究中声称收集宠物粪便的主人的94.1%相吻合。然而，在我们的研究中发现的百分比可能被高估了，没有反映主人的真实行为，因为这是一个敏感的问题，数据并不是匿名收集的。尽管如此，这种措施还是应该受到鼓励，因为这是减少环境污染、保障公众和动物健康的一种极其重要和简单的方法。

尽管在这些狗公园中发现了各种寄生虫，但目前的结果应该谨慎解释，因为需要指出一些局限性。不能排除同一动物的多次采样，因为每个粪便样本的来源未知。此外，不可能在个别基础上将调查结果与粪便样本配对，这妨碍了评估这一群体风险因素的能力。粪便培养后检查幼虫，评估弓蛔虫种属、卵的感染能力和基因分型对钩虫的种类、人畜共患潜力的确定具有特别重要的意义弓蛔虫鸡蛋和基因型贾迪亚种虫害和Cryptosporidium.sp .分离，因此，这些寄生虫的潜在人畜共患病影响。样本数量和地理分布的样本量较小，妨碍了对里斯本整个地区的推断。然而，根据主人的回答，使用上述技术，三分之一的粪便样本中至少有一种寄生虫，必须被认为是与据称控制良好的犬类数量有关的犬胃肠道寄生虫病的相关发现。为此，需要在葡萄牙进行更大样本和其他地理区域的进一步研究，以更好地了解狗公园作为动物和人类寄生虫病传播源的潜力。

5.结论

综上所述，所有被评估的公园均存在潜在的人畜共患钩虫卵的土壤污染。此外，三分之一的狗粪便样本含有可检测到的寄生虫，包括两种具有潜在人畜共患病影响的线虫(钩虫和弓蛔虫SPP。）和两个可能的原生动物（Cryptosporidium.种虫害和贾迪亚spp)。我们还需要进一步的研究来评估在我国其他城市以及整个欧洲的狗狗公园中是否存在这样的风险。尽管许多主人认为狗狗是最佳的目的地，但这些结果突出表明，狗公园可能是几种寄生虫病的传播源，特别是考虑到这些限制区域的人和狗的高度活动。当缺乏适当的清洁措施和有效的驱虫措施时，这种情况尤其可能发生。此外，一些主人报告的密切身体接触和一些行为做法不仅表明缺乏有关动物和公共卫生问题的知识，而且还可能增加人畜共患疾病的传播风险。应在环境和公共卫生范围内提高公众意识并采取有效的预防措施，以尽量减少对动物和人类健康的风险影响。

的利益冲突

作者声明本文的发表不存在利益冲突。

致谢

这项工作得到了CIISA，Faculdade de MedicinaVeterinária，Universidade de Lisboa，葡萄牙，参考UID / CVT / 00276/2013。作者要感谢Sinclair博士欧文博士提供了对英语的修订。

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