殖民统治的危险因素大肠杆菌在大西洋宽吻海豚(语truncatus)在印度河流湖,佛罗里达州

文摘

机会致病菌降解有关的水质都关心的野生动物和公共卫生。本研究的目的是确定空间,时间,和环境的风险因素大肠杆菌殖民在大西洋宽吻海豚(语truncatus)居住在印度的河流湖(IRL), FL在2003和2007之间。年龄、性别、捕获位置,沿海人口密度,邻近的污水处理厂,化粪池,累积降水量48小时和30天之前捕获,盐度,水温也作为一个潜在的危险因素分析。最高大肠杆菌殖民率发生在北方的IRL。的风险大肠杆菌殖民中最高最年轻的个体,在县累计降雨量最高的48小时,在县与最多的感染性系统捕获的一年。殖民的患病率最高在2004年期间,每年在多个飓风袭击佛罗里达州海岸。化粪池,结合天气建议一个可能的途径为粪大肠杆菌群引入河口生态系统。的能力大肠杆菌和相关的细菌作为主要病原体或导致机会性感染增加了这些发现的重要性。

1。介绍

在佛罗里达的人口居住在沿海地区从1980年到2003年增加了75%,继续扩大(1]。这个巨大的增长创造了邻近的海洋生态系统的环境压力和特别关注的印度河畔泻湖(IRL),由佛罗里达东海岸的40%。环境的变化由于人为活动影响的扩散和分布粪便大肠杆菌病原体包括细菌和潜力大肠杆菌(2]。有强有力的证据表明环境压力和传染性病原体之间的联系(3- - - - - -6]。具体来说,增加了污水处理系统的负担有可能增加粪便大肠杆菌的数量,最终到达海岸和河口水域。粪大肠菌群是一项重要的指标体系评估人为污染对沿海生态系统的影响和公共卫生。

某些菌株的大肠杆菌是公认的威胁人类健康而其他人作为粪便污染的指标,尤其是个人暴露于沿海水域通过娱乐或食用受污染的海鲜7]。有六个主要的大肠杆菌不同致病性、肠毒素的产量和质粒毒力因素(8]。传播在人类中发生主要通过摄入受污染的食物,水,或通过接触污染物。感染的致病菌株大肠杆菌导致胃肠道疾病,包括肠炎、出血性结肠炎、溶血性尿毒症综合征,和额外的并发症损害个体(8]。进入环境,大肠杆菌将持续下去,成长,在人类和野生动物。大肠杆菌已被确认为病原体在多个疾病暴发与游泳和其他休闲接触水在美国和加拿大9- - - - - -12]。

殖民与大肠杆菌不仅限于人类。生物体通常被培养各种各样的水生野生动物包括宽吻海豚,港海豹,海象,鸭子,鹅,和海鸥13- - - - - -16]。先前的研究大肠杆菌海洋生物中建立了接触多个环境因素与殖民的风险增加相关。在滤食贝类(牡蛎、蛤蜊和贻贝),一个强大的季节性趋势殖民的风险相应增加平均水温和降雨被确认17,18]。同样,检测粪便病原体包括的频率大肠杆菌在雨季增加南部海獭(Enhydra lutris kenyoni)[2]。

先前的报道已经确定了大肠杆菌殖民的宽吻海豚(语truncatus)从多个地理区域,包括河口人口(15,19,20.]。殖民据报道,高达69%的海豚在查尔斯顿港取样,SC和印度河流泻湖,FL (IRL)以25%的隔离对一个或多个抗生素(16]。但是,没有先前的研究试图确定的模式大肠杆菌宽吻海豚之间的殖民与环境危险因素有关。

因此,本研究的目的是识别环境和其他风险因素大肠杆菌IRL殖民之间自由放养海豚。我们把这个河口海豚的成员人口的空间分布与生物和环境特征在个体层面探索风险敞口。河口的大尺寸,不同土地利用濒临泻湖,和可用性的一个广泛的数据基础上宽吻海豚的健康人群,包括微生物数据,使这个群体适合的调查。据我们所知,目前的研究是第一次检查的殖民化大肠杆菌在海豚使用时空风险评估模型。

2。方法

2.1。海豚赫拉项目

数据收集的宽吻海豚的健康和风险评估项目(赫拉),协作的多学科的努力来评估健康两个河口地区沿美国东海岸(21]。所有研究是通过港口分支海洋研究所动物保健和使用委员会。海豚从IRL采样每年6月在2003和2007之间。年龄是决定后提取的牙齿在局部麻醉下使用先前描述的方法(22]。

2.2。样品收集

收集粪便样本的微生物隔离使用定制culturette拭子(MML诊断、Troutdale或)。粪便收集在无菌伺机15毫升锥形瓶动物排泄物和转移到无菌拭子或棉签直接插入直肠。拭子是存储在冰袋在冷却器和隔夜运往商业实验室冷包。

2.3。生物识别

微生物分析都是由Micrim实验室、劳德代尔堡、FL。标准方法用于生物识别来自粪便文化,包括增长对选择性和微分媒体、菌落形态、革兰氏染色、生化反应(23]。赫拉项目产生的额外的微生物信息被描述在别处(20.]。大肠杆菌被发现使用标准方法包括革兰氏染色剂和增长Sorbitol-MacConkey琼脂和血液琼脂培养24小时在37°C (23]。动物的粪便样本显示巨大的增长大肠杆菌作为占主导地位的物种被归类为殖民地。

2.4。抗菌药物敏感性试验

抗生素耐药性的大肠杆菌是由磁盘扩散分析(23]。协议包括标准化的细菌接种物擦洗Mueller-Hinton琼脂板的表面上。浸渍抗菌光盘被放置到接种琼脂和样本孵化24至48小时37^˚c·阿米卡星测试代理,amoxicillin-clavulanic酸、氨苄青霉素、头孢噻肟、头孢他啶、头孢菌素、氯霉素、克林霉素、环丙沙星、enrofloxacin,红霉素,furadantin,庆大霉素,marbofloxacin,新青二、青霉素、哌拉西林、septra / bactrim和四环素。抑制测量区域,临床和实验室标准协会(CLSI)药敏测试标准M2-A9和M7-A7被应用。

2.5。环境数据

IRL是浅水生态系统,包括40%的佛罗里达东海岸和是一个总三河口。由于有限的潮汐交换,泻湖是容易受到化学和生物污染物的大量涌入。IRL水质的恶化在过去的五年,因为分水岭变化和土地排水模式的变化。水质下降主要是由于新鲜和雨水排放,改变盐度和清晰和介绍营养和污染物进入水系统(24]。

研究区域分为6段(图基于水动力和地理特性1)[25]。海豚被分配到一个IRL段基于个人的捕获位置在赫拉。此外,每个海豚被分配到一个县接壤IRL基于捕获的GPS坐标位置。由于高度的网站忠诚展出的IRL海豚人口,捕获位置可以用来表示一个近似泻湖内的每个个体的相对分布(26]。

人口密度为每一段的IRL计算使用2000年美国人口普查数据普查大片直接接壤IRL [1]。密度是衡量居民每平方英里和基于数据分布分为四组。污水处理设施的数量和位置以及每个段的泻湖计算使用数据从佛罗里达环境保护部门的网络地理信息系统(GIS)映射资源(27]。降雨量、水温、盐度数据从水资源管理地区获得的在线数据库(28,29日]。

额外的环境数据分析了县级由于有限的可用性对这些参数的本地数据。新的和现有的垃圾系统的位置和总数年个人被捕通过佛罗里达卫生部,从县允许数据部门的环境卫生。48小时和30天的累积降雨量计算每日雷达降水估计(英寸)监测站点附近县的泻湖。意味着水温度和盐度30天前从监测站捕获也计算由县位于泻湖。空间映射是使用ArcMap 9.3(美国加州ESRI, Redlands)。

2.6。统计分析

环境危险因素包括水温、盐度、人口密度、污水处理厂、败血性系统和降雨。海豚的年龄和人口密度在四分位数分类基于数据分布。水温、盐度、人口密度、污水处理厂、垃圾系统,降雨分为tertiles进行分析。

海豚与大肠杆菌殖民(例)相比大肠杆菌并不是培养(控制)。逻辑回归分析进行生成每个四分位数估计风险的暴露在每个接触类别使用最低四分位数作为参照。风险估计表示为优势比(或)及其95%可信区间(CI)。单变量分析是用来确定哪些变量是独立的风险因素包含在前殖民多变量模型。这些独立环境和人口风险因素被发现显著的单变量分析包含在多元逻辑模型。向前逐步与似然比检验方法P的价值被用作最后反是入选标准模型。调整后的优势比及其95%可信区间为每个独立变量生成。模型适合评估使用Hosmer和Lemeshow测试(30.]。优势比95%可信区间,不包括空值的被认为是具有统计学意义。所有分析使用PASW统计17.0为Windows(美国芝加哥生病SPSS Inc .)。

3所示。结果

总共有96个人海豚、捕获和释放在2003年和2007年之间IRL,收到粪便拭子,包括在分析中。大肠杆菌39海豚隔绝,其中34(40.6%)所需的全套的数据分析。观察到的患病率大肠杆菌是相同的41%被巴克et al。19)使用类似的微生物学方法研究从美国东北部和东南部海岸搁浅的鲸类。动物包括在这项研究的一个子集完成赫拉微生物筛选IRL和查尔斯顿,SC海豚报道之前(20.]。在个体动物人口变量进行单变量分析殖民的风险检查,与动物贡献显著小于6.5岁的年龄最高的风险(1.5,95% CI, 9.6)相比,个人16岁以上(表1)。性别不是殖民与风险相关联。

的患病率大肠杆菌殖民不同显著在五年的海豚抽样,并于2004年最高(62.1%),最低的2003年(8.3%)。动物养殖在2004年和2005年分别为18.0 (95% CI 3.52, 91.9)和7.7 (95% CI 1.35, 43.9)倍,分别是正的大肠杆菌相比之下,那些在2003年捕获(表2)。

殖民的患病率也不同空间。海豚采样段北部的IRL (1 a、1 b 1 c)有更高的患病率大肠杆菌在他们的粪便(43.9%)比采样两段(3和4)南部(29.6%),但差异无统计学意义。(通过卡方分析)。然而,在殖民的风险显著差异被发现与海豚采样最北部地区的泻湖(1段)4.3 (95% CI 0.97, 19.4)倍相比,有一个积极的文化最南端段(片段4)。相比之下,两段(3和1 b)表现出风险降低0.29 (95% CI 0.0, 1.4)和0.34 (95% CI 0.0, 1.7)相比,最北部分(1)的泻湖(表2,图1)。

几乎没有证据表明环境因素相关的风险大肠杆菌殖民在片段级别(表3)。人口密度和污水处理厂的数量段不为殖民的风险。同样,水温度和盐度的捕获没有殖民的重要危险因素。然而,一些环境因素和风险之间的关联大肠杆菌殖民IRL海豚被发现在县级分析。化粪池的数量在去年的捕获显著相关大肠杆菌殖民。动物在≥82244辆坦克的地区(平均126438)年期间捕获是6.6 (95% CI 2.1, 20.5)倍殖民地区相比≤70286化粪池(平均56262)。降水总量的30天前捕获并不是一个重要的危险因素。相比之下,动物捕获时总降雨量被捕前48小时之间0.24和0.80英寸10.3 (95% CI 2.9, 36.9)倍殖民而捕获降雨≤≤0.23和0.81英寸。然而,殖民的风险没有显著增加最高水平的48小时降水量> 0.81英寸。

在最后的多元模式年龄、化粪池和48小时降水作为风险因素。化粪池明显与殖民协变量调整后的剩余风险逐步增加到6.3 (95% CI 1.0, 39.7)中最高的总数。最高的两类48小时降水总量的两个殖民导致风险增加(或8.4,95% CI 2.0, 35.4和9.0,95% CI 1.2, 70.2)(表4)。动物6.5年或年轻的8.6倍,是殖民(57.3或8.6,95% CI 1.3)相比,老年人为其他协变量调整后。

4所示。讨论

大肠杆菌是一个无处不在的有机体,从粪便分离获得宽吻海豚在多个地理区域(16,19,20.]。的总体发病率大肠杆菌在线下海豚从2003年到2007年为52%,这是类似于之前报道48%的患病率从2003年IRL [16]。

发现普遍存在的大肠杆菌殖民的最年轻的年龄组中最高海豚是一致的发展对这种细菌获得免疫力。胃肠道感染的免疫反应大肠杆菌是介导主要通过IgA分泌内脏相关的淋巴组织位于小肠(13]。重复暴露生物在第一年的生活似乎导致后天免疫的发展随着时间的推移所示人类在发展中国家儿童感染产肠毒素的菌株是一个主要公共卫生问题31日]。

殖民的空间差异感兴趣的,因为北方的部分泻湖是欠城市化相对于南方地区。水温度和盐度IRL段之间的变化不大,没有与殖民。这与以前的报告在人类肠道感染的危险因素,证明增加感染与更高的环境温度(32]。

增加降水增加微生物殖民已经报道了一些沿海的物种包括贝类和南部海獭(Enhydra lutris沙蚕属)(2,17,18]。我们发现一个殖民统治之间的联系大肠杆菌和降雨量在抽样前48小时而不是与降水前30天取样表明径流从陆生野生动物排泄物污染的来源,家畜,或者人类可以导致肠道感染的风险河口海豚。

在检查的人为因素,人口密度并不与殖民的风险增加有关。同样,殖民与抗生素耐药的风险大肠杆菌加州沿岸北部困象海豹不遵循一个剂量反应模式与人口密度(33]。这与先前的研究,决定增加人类疾病增加的风险暴露在沿海水域附近人口密集地区欠发达相比海岸线(34]。

县的化粪池捕捉的数量是一个强大的殖民的危险因素,为最高的类别与优势比6单变量和调整分析。此外,北部地区的泻湖大肠杆菌殖民是最普遍也有大量的化粪池相比,南方的部分。在下水道系统的地区相比,高浓度的化粪池显示高浓度的渗流(35]。增加化粪池使用与更高的粪便大肠杆菌细菌密度有关其他沿海环境(36,37]。

动物采样,在2004年至2005年期间更有可能比2003年和2006 - 2007年殖民统治。殖民的同时与多个飓风和排水事件从2004年的佛罗里达海岸的内陆湖泊。结果下雨,放电、风能和腐蚀性波浪作用可能创建理想的洗涤条件feces-contaminated水进入泻湖从低洼的感染性系统和可能的释放细菌的沉积物。先前的研究已经确定了增加粪便大肠菌数量由于飓风事件在美国(38,39]。增加粪大肠杆菌群也被记录在没有发布飓风洪水的地区(40]。非点源,特别是土地径流与感染性有关渗流(41]。败血性渗流与飓风事件可能导致了空间和时间的增加大肠杆菌殖民地人口研究中观察到。

目前的研究是有限的横断面设计,不允许纵向评估大肠杆菌殖民,以确定这些是瞬态或更持久的事件。细菌计数的季节性变化和降雨并没有反映,因为所有的海豚抽样发生在6月和7月。最后,本研究无法区分共生的感染大肠杆菌从那些可能致病。

粪便大肠杆菌细菌研究河口宽吻海豚是一个有用的生态系统健康的晴雨表和人为对当地环境的影响。我们的研究结果表明,人为影响加剧了气象事件是重大风险因素相关大肠杆菌宽吻海豚之间的殖民。宽吻海豚是一种很重要的哨兵的物种,人类因为这些河口动物暴露在许多相同的环境危害是住在沿海地区的人们吸食使用海洋环境(42]。因此,环境风险因素识别大肠杆菌殖民的海豚人口可能代表共同对公共卫生产生影响的风险。

承认

NMFS允许下这项工作进行了998 - 1678年发行g·博萨尔特博士作为宽吻海豚海豚的健康和风险评估的项目(赫拉)。微生物分解动作是由约翰·Pisani博士Micrim实验室、劳德代尔堡、FL。特别感谢史蒂夫•麦克洛克朱莉•戈尔茨坦和众多合作者和志愿者参与了海豚赫拉项目。作者还感谢韦恩·麦克菲海豚年龄分析和朱莉·齐默尔曼从佛罗里达环境保护部门协助获取水质数据为她和伊丽莎白·默多克图形支持。额外的感谢劳拉·韦伯斯特和彼得·麦卡锡博士审查。

引用

1. 2000年美国人口普查局,美国人口普查,http://www.census.gov/。
2. m·a·米勒,b·a·伯恩张成泽et al .,”肠道细菌病原体检测南部海獭(Enhydra lutris沙蚕属)与沿海城市化和淡水径流,”兽医研究第41卷。。1,2010。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
3. p·r·爱泼斯坦“新兴疾病和生态系统的不稳定:新公共卫生威胁,”美国公共卫生杂志》上,卷85,不。2、168 - 172年,1995页。视图:谷歌学术搜索
4. p . Daszak a·a·坎宁安和公元凯悦,“人为环境变化和在野生动物传染病的出现,“Acta Tropica,卷78,不。2、103 - 116年,2001页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
5. m·h·伍德福德“生态监测的兽医方面:新兴传染病的自然历史的人类,家畜以及野生动物密切接触后,“热带动物健康和生产第41卷。。7,1023 - 1033年,2009页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
6. j . c . Rhyan和t·r·Spraker”从野生动物水库出现疾病。”兽医病理学卷,47号1,34-39,2010页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
7. r .律师法,j.p. Dubey和d s林赛,“人畜共患原生动物:从陆地到海洋,”寄生虫学的趋势,20卷,不。11日,第536 - 531页,2004年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
8. p . Braam”引起的腹泻大肠杆菌,“在控制传染病的手册d·l·海曼,艾德,页160 - 171,美国公共卫生协会,18日版,2004年。视图:谷歌学术搜索
9. w·e·基恩j . m . McAnulty f . c .锄头et al .,”引起的出血性结肠炎swimming-associated爆发大肠杆菌O157: H7和志贺sonnei,”新英格兰医学杂志》上,卷331,不。9日,第584 - 579页,1994年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
10. c . c . Mudgett r . Ruden, c . c .奥斯丁”beach-associated爆发的大肠杆菌O157: H7,”环境与健康杂志,60卷,不。9日7 - 13,1998页。视图:谷歌学术搜索
11. m . s . Friedman, t . Roels j·e·克勒l·费尔德曼w·f·比布和p·布莱克,“O157: H7大肠杆菌暴发与氯化游泳池不当有关,”临床感染疾病卷,29号2、298 - 303年,1999页。视图:谷歌学术搜索
12. m·g·布鲁斯·m·b·柯蒂斯·m·m·佩恩et al .,“Lake-associated爆发的大肠杆菌O157: H7的克拉克县,华盛顿,1999年8月,“儿科与青少年医学档案,卷157,不。10日,1016 - 1021年,2003页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
13. h . Steinsland p . Valentiner-Branth h . k . Gjessing p . Aaby k . a . Mølbak和h . Sommerfelt“保护自然感染产肠毒素的大肠杆菌:纵向研究,“《柳叶刀》,卷362,不。9380年,第291 - 286页,2003年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
14. c·m·斯蒂尔r . n .布朗,r . g . Botzler”数据大相径庭的人畜共患细菌海鸟在康复中心加州太平洋沿岸和华盛顿,美国“野生动物疾病杂志第41卷。。4、735 - 744年,2005页。视图:谷歌学术搜索
15. s . k .洛克伍德j·l·Chovan和j·k·Gaydos有氧细菌分解动作从港海豹(Phoca vitulina被困在华盛顿:1992 - 2003。”动物园和野生动物医学杂志》上,37卷,不。3、281 - 291年,2006页。视图:谷歌学术搜索
16. t·w·格雷格j . a比b r·里昂·g·d·博萨尔特和p . a .公平”患病率和多样性的抗生素耐药大肠杆菌宽吻海豚(语truncatus)从印度河流湖,佛罗里达州和查尔斯顿港地区,南卡罗来纳”,水生哺乳动物33卷,第194 - 185页,2007年。视图:谷歌学术搜索
17. r·j·李和o·c·摩根,“环境因素影响商业捕杀微生物污染的贝类,”水科学与技术卷,47号3、65 - 70年,2003页。视图:谷歌学术搜索
18. c·查韦斯v . p . seda e·o·维,和f . l . Reynoso“水温度和盐度对季节性的影响出现的霍乱弧菌和肠道细菌在韦拉克鲁斯的oyster-producing地区,墨西哥,”海洋污染公告,50卷,不。12日,第1648 - 1641页,2005年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
19. j·d·巴克:a . Overstrom g·w·巴顿·h·f·安德森和j . f . Gorzelany”相关的细菌滞留美国鲸类从东北和西南佛罗里达海湾海岸,”水生生物的疾病,10卷,不。2、147 - 152年,1991页。视图:谷歌学术搜索
20. a . m . Schaefer j·d·戈尔茨坦,j·s·赖夫,p . a .公平和g·d·博萨尔特抗药性生物培养从大西洋宽吻海豚(语truncatus)栖息于河口水域的查尔斯顿,sc和印度的河流泻湖,FL。”EcoHealth》第六卷,没有。1,33-41,2009页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
21. p . a .公平和g·d·博萨尔特宽吻海豚的健康和风险评估项目的概述。研究者会议简介宽吻海豚的健康和风险评估项目,“美国国家海洋和大气管理局技术备忘录NOS NCCOS,10卷,22 - 24,2005页。视图:谷歌学术搜索
22. a·霍恩·m·斯科特,r·威尔斯et al。“增长层牙齿自由放养,宽吻海豚岁”海洋哺乳动物科学5卷,第342 - 315页,1989年。视图:谷歌学术搜索
23. 国家临床实验室标准委员会,韦恩(PA):该委员会,1997年。
24. g . i•斯科特·m·h·富尔顿e . f . Wirth et al .,“热带生态系统毒性研究:一个ecotoxicological农药风险评估径流在南佛罗里达州河口生态系统,”农业与食品化学杂志》上,50卷,不。15日,第4408 - 4400页,2002年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
25. Woodward-Clyde顾问,”印度河泻湖的生物资源。印度河流湖国家河口计划,”科技。92 f274c众议员,墨尔本,佛罗里达州,美国,1994年。视图:谷歌学术搜索
26. m . Mazzoil s d·麦克洛克和r·h·Defran”观察网站忠诚的宽吻海豚(语truncatus)在印度河流湖,佛罗里达州,”佛罗里达的科学家卷,68年,第227 - 217页,2005年。视图:谷歌学术搜索
27. 佛罗里达卫生,环境卫生,分工化粪池安装许可证,2009年,http://www.doh.state.fl.us/environment/ostds/statistics/newInstallations.pdf。
28. 南佛罗里达水资源管理,雷达降雨,2009年,http://my.sfwmd.gov/portal/page/portal/pg_grp_weather/pg_weather_version3。
29. 圣约翰地区水资源管理、雷达降水估计,2009年,http://webapub.sjrwmd.com/agws/sjrwmdrain/Rainfall.aspx。
30. d . w . Hosmer和s . Lemeshow应用逻辑回归约翰·威利& Sons,纽约,纽约,美国,第二版,2000年版。
31. •f•卡,a . m . Svennerholm g . Faruque和r . b .袋”产肠毒素的大肠杆菌在发展中国家:流行病学、微生物学、临床特征、治疗和预防。”临床微生物学检查,18卷,不。3、465 - 483年,2005页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
32. m .百合花纹的d . f . Charron j·d·霍尔特o·b·艾伦和A . r . Maarouf“环境温度的关系的时间序列分析和常见的细菌性肠道感染在加拿大的两个省,“国际生物气象学杂志,50卷,不。6,385 - 391年,2006页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
33. r·a·斯托达德·e·r·从f·m·d·Gulland et al .,“感染致病的危险因素和antimicrobial-resistant粪便细菌在北象海豹在加州,“公共卫生报告,卷123,不。3、360 - 370年,2008页。视图:谷歌学术搜索
34. r·w·海尔·j·s·威特,m .黄金et al .,“在海洋游泳对健康的影响被雨水沟径流污染的水,”流行病学,10卷,不。4、355 - 363年,1999页。视图:谷歌学术搜索
35. l . y . Steffy和s . s . Kilham”升高δ地区的15 n流生物化粪池系统在城市分水岭,”生态应用程序,14卷,不。3、637 - 641年,2004页。视图:谷歌学术搜索
36. r . b . Reneau和d . e . Pettry大肠杆菌的运动从化粪池污水通过选择弗吉尼亚海岸平原土壤,“《环境质量,4卷,不。1,41-44,1975页。视图:谷歌学术搜索
37. h·凯尔西·e·波特·g·斯科特,m .啃老,d .白色,“利用地理信息系统和回归分析来评估土地利用和粪便大肠杆菌细菌污染之间的关系,“实验海洋生物学和生态学杂志》上,卷298,不。2、197 - 209年,2004页。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
38. m·a·Mallin m·h·波西·m·r·McIver d . c .帕森斯s . h .旗和t . d . Alphin”影响和恢复从多个飓风在Piedmont-Coastal平原河流系统中,“生物科学,52卷,不。11日,第1010 - 999页,2002年。视图:谷歌学术搜索
39. j . h . Pardue w·m·Moe d·麦金尼斯et al .,“化学和微生物参数在新奥尔良卡特里娜飓风后洪水,”环境科学与技术,39卷,不。22日,第8599 - 8591页,2005年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
40. c·d·Sinigalliano m . l . Gidley t柴田et al .,“卡特里娜飓风和丽塔飓风的影响微生物新奥尔良地区的景观,“美国国家科学院院刊》上的美利坚合众国,卷104,不。21日,第9034 - 9029页,2007年。视图:出版商的网站|谷歌学术搜索
41. e·e·Geldreich卫生环境中的粪大肠杆菌群的意义水污染控制研究系列出版物WP-20-3,联邦水污染控制管理,美国内政部,辛辛那提,俄亥俄州,美国,1966。
42. g·d·博萨尔特,”海洋哺乳动物作为前哨物种的海洋和人类健康,”海洋学卷。19日,44-47,2006页。视图:谷歌学术搜索

版权

版权©2011年亚当·m·奇科夫等。这是一个开放的分布式下文章知识共享归属许可,它允许无限制的使用、分配和复制在任何媒介,提供最初的工作是正确引用。